Crecimiento y reproducción del camarón Atya margaritacea (Decapoda: Atyidae) en el Río Presidio, Sinaloa, México

Abstract

Growth and reproduction of the shrimp Atya margaritacea (Decapoda: Atyidae) in Río Presidio, Sinaloa, Mexico. Some growth and reproduction parameters of the population of the shrimp Atya margaritacea in Presidio River (Sinaloa, NW Mexico) were studied using 542 organisms collected with a Surber net in five sampling locations distributed from mid- to low river. Total lengths and gross weights ranged from 15 to 96 mm and 0.1 to 25.2 g. The male:female ratio was 1.96:1 and males had larger sizes and weights. The relations of total length (Lt) to gross weight (Pt) were Pt = 1.02x10-5 (Lt)3.2089 for males and Pt = 2.29x10-5 (Lt)3.0159 for females. Growth in males was positively allometric whereas in females it was isometric. The regres- sions between total lengths and cephalothorax (Lc) were Log Lc = 1.1118 (Log Lt)- 0.6087 for males and Log Lc = 0.9945 (Log Lt)- 0.4321 for females. The relative growth between these body parts was allometrically positive in males and isometric in females; this result indicates a clear sexual dimorphism. Ovigerous females appeared in the rainy season (July to November). The absolute fecundity ranged from 1 860 to 22 400 eggs in females of 43 to 59 mm in length and 1.9 to 6.0 g in weight. The equations relating the number of eggs to length and weight were Fec = 8.3x10-7 (Lt)5.8053 and Fec = 732 (Pt)1.836 respectively. Rev. Biol. Trop. 56 (2): 513-522. Epub 2008 June 30.

Full text

513
Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 56 (2): 513-522, June 2008
Crecimiento y reproducción del camarón Atya margaritacea
(Decapoda: Atyidae) en el Río Presidio, Sinaloa, México
Jesús Sánchez Palacios, Rigoberto Beltrán Álvarez & Juan Pedro Ramírez Lozano
Facultad de Ciencias del Mar, UAS, Apdo. Postal 610, Paseo Claussen s/n, Mazatlán, Sinaloa, México. Fax (69)
82-86-56; jspmrm@yahoo.com
Recibido 01-III-2006. Corregido 06-VI-2007. Aceptado 31-X-2007.
Abstract: Growth and reproduction of the shrimp Atya margaritacea (Decapoda: Atyidae) in Río Presidio,
Sinaloa, Mexico. Some growth and reproduction parameters of the population of the shrimp Atya margaritacea
in Presidio River (Sinaloa, NW Mexico) were studied using 542 organisms collected with a Surber net in five
sampling locations distributed from mid- to low river. Total lengths and gross weights ranged from 15 to 96
mm and 0.1 to 25.2 g. The male:female ratio was 1.96:1 and males had larger sizes and weights. The relations
of total length (Lt) to gross weight (Pt) were Pt = 1.02x10
-5
(Lt)
3.2089
for males and Pt = 2.29x10
-5
(Lt)
3.0159
for females. Growth in males was positively allometric whereas in females it was isometric. The regres-
sions between total lengths and cephalothorax (Lc) were Log Lc = 1.1118 (Log Lt)- 0.6087 for males and
Log Lc = 0.9945 (Log Lt)- 0.4321 for females. The relative growth between these body parts was allometrically
positive in males and isometric in females; this result indicates a clear sexual dimorphism. Ovigerous females
appeared in the rainy season (July to November). The absolute fecundity ranged from 1 860 to 22 400 eggs in
females of 43 to 59 mm in length and 1.9 to 6.0 g in weight. The equations relating the number of eggs to length
and weight were Fec = 8.3x10
-7
(Lt)
5.8053
and Fec = 732 (Pt)
1.836
respectively. Rev. Biol. Trop. 56 (2): 513-522.
Epub 2008 June 30.
Key words: Atya margaritacea, Presidio River, allometric growth, sexual dimorphism, fecundity.
El río Presidio ocupa un importante lugar
entre los ríos del estado de Sinaloa ubicado en la
región noroeste de México. Hasta 1993 contaba
sobre su curso con una presa derivadora, misma
que fue destruida por las fuertes corrientes de
agua provocadas por intensas lluvias que se
registraron sobre su cuenca en ese año. Este
hecho brindó una oportunidad de estudio de Atya
margaritacea en el río sin obstáculos físicos.
En América A. margaritacea se encuentra
distribuida a lo largo de la costa del Pacífico,
desde La Paz, Baja California, México hasta el
norte del Perú (Hobbs y Hart 1982, Holthuis
1986), habita en las zonas de los ríos con corrien-
tes rápidas y alto contenido de oxígeno disuelto.
Se considera que esta especie juega un
importante papel ecológico en la recuperación
del sistema al remover los sedimentos y detritus
después de una alta descarga (Pringle et al. 1993,
Pringle 1996, March et al. 2002), además como
consumidor de una gran variedad de detritus los
transforma en energía disponible para los niveles
tróficos superiores (Covich 1988).
Antecedentes acerca del estudio de los
carideos del género Atya son escasos. Milne-
Edwards (1864) realizó una revisión de
los crustáceos macruros y la familia de los
Atyidae. Davant (1963) publicó una clave para
la identificación de los camarones marinos y
de río de importancia económica del oriente
de Venezuela. Fryer (1977) reportó algunos
aspectos de la morfología y funcionalidad eco-
lógica de los camarones del género Atya en la
República Dominicana, Hobbs y Hart (1982)
revisaron aspectos taxonómicos de este género
y March et al. (1998), Fièvet (1999) y Benstead

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et al. (2000) estudiaron el ciclo de vida y la
migración de larvas de camarones anfídromos.
En México, Villalobos (1943), estudió las
características morfológicas de A. scabra y en
1959 publicó una contribución al conocimien-
to de los carideos del país. Figueroa (1985)
abordó algunos aspectos de la biología de A.
margaritacea. Recientemente Martínez-Mayen
y Román-Contreras (2000) encontraron que
en el río Coyuca, en el estado de Guerrero,
México, A. margaritacea se reproduce todo
el año, acentuándose el fenómeno durante la
época de lluvias. Los mismos autores señalan
que la fecundidad de esta especie varia desde
1 504 a 16 200 huevos, la cual aumenta en
función de la talla.
En Sinaloa, existen los reportes de la pre-
sencia de esta especie de Coronel et al. (1988)
en el río Presidio, de Beltrán et al. (1994) en
el río Baluarte y de Beltrán et al. (1996) y
Campaña (1999) en el río Elota.
En el 2006 se iniciaron los trabajos de
la construcción de la presa Picachos sobre
el cauce del río presidio, lo que modificará
sustancialmente las condiciones del mismo y
consecuentemente el hábitat de esta y otras
especies poniendo en riesgo su presencia en
este sistema lótico. Debido a la importancia
ecológica que A. margaritacea tiene y a la
escasa información de su biología en los ríos
del estado, el presente trabajo reporta los resul-
tados sobre el tipo de crecimiento y algunos
aspectos reproductivos para esta especie en este
ecosistema acuático.
MATERIAL Y MÉTODOS
La recolecta de los organismos se rea-
lizó de enero a diciembre de 1995 en el Río
Presidio, localizado en el estado de Sinaloa,
México. La cuenca se ubica entre los 23º05’45’’
y 24º10’09’’ N y entre los 105º y 106º19’09’’
W, cuenta con una superficie total de 7 309.47
km
2
y su longitud es de aproximadamente 125
km. Se realizaron nueve muestreos de campo
para lo cual se ubicaron cinco estaciones locali-
zadas de la parte media hasta la desembocadura
del río. Para la recolecta de los organismos se
utilizó una red tipo Surber con 0.25 m
2
de área
de muestreo, en aguas rápidas con profundi-
dades menores de 0.7 m y sustrato pedregoso.
En cada sitio se efectuaron cuatro lances,
removiendo manualmente las rocas dentro de
la superficie de muestreo para que la corriente
arrastrara a los organismos al fondo de la red.
Los organismos recolectados se colocaron
en bolsas de plástico etiquetadas, poniendo
especial atención en las hembras con huevos
en incubación, las cuales se colocaron en bolsas
individuales preservándose en formaldehído
al 10% para su posterior análisis. En el labo-
ratorio se midió la longitud total (Lt) y del
cefalotórax (Lc) (mm), mediante un vernier, el
peso total (Pt) (g) se registró con una balanza
digital. Los organismos fueron depositados en
la colección de referencia del Laboratorio de
Limnología y Ecología de Aguas Dulces de
la Facultad de Ciencias del Mar y en la colec-
ción de referencia del Instituto de Ciencias
del Mar y Limnología estación Mazatlán de la
Universidad Autónoma de México con número
de catalogo EMU-1085 (Hendricks 1994). La
relación longitud-peso se determinó de acuerdo
con la ecuación potencial Pt = A Lt
b
(Bagenal
1978), donde el valor de la constante b permite
definir el tipo de crecimiento, considerándose
como isométrico un valor de b=3 y como alo-
métrico cuando tiene un valor diferente (Ricker
1975) esta evaluación se realizó mediante la
prueba t de Student. Así mismo la relación
entre el cefalotórax y la longitud total se deter-
minó según la ecuación alométrica y = B x
a
propuesta por Huxley (1924), transformada
a términos de logaritmos, tomando la forma
log y = log a + b log x (Clayton y Snoweden
1991) en esta relación se considera crecimien-
to isométrico si b=1 y como alométrico si es
diferente, tal evaluación se realizó mediante
la prueba t de Student. El sexo se determinó
de manera visual, para evaluar la desviación
de la proporción sexual esperada 1:1 se utilizó
la prueba c
2
. Para la madurez sexual se tomó
en cuenta únicamente a las hembras (debido a
la facilidad para observar el desarrollo de las
gónadas a través del cefalotórax o bien para
detectar la presencia de huevos portados en los

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pleópodos), misma que se estableció basándose
en la escala de madurez gonadal propuesta por
Guzmán (1987) para Macrobrachium tenellum.
La fecundidad se obtuvo mediante el método
gravimétrico (Bagenal 1978).
RESULTADOS
Estructura de la población: en total se
capturaron 542 organismos de A. margaritacea,
con una variación de longitud total en machos
de 25 a 96 mm con promedio de 60.5 ± 15.4 mm,
y en hembras de 22 a 65 mm con promedio de
46.4 ± 9.1mm, mientras que en indiferenciados
se registraron de 15 a 32 mm con promedio de
22.3 ± 5.1 mm. Con respecto al peso, en machos
fluctuó entre 0.3 a 25.2 g con un promedio de
7.02 ± 5.1 g, mientras que en hembras fue de
0.3 a 7 g con promedio de 2.7 ± 1.4 g. y en
indiferenciados fue de 0.1 a 0.7 g con promedio
de 0.3 ± 0.2 g. La distribución de frecuencias
de longitud de machos y hembras fue diferente
(prueba para dos muestras independientes de
Kolmogorov-Smirnov; D=0.5353, p<0.001).
Los machos fueron significativamente mayores
que las hembras (Prueba U de Mann-Whitney;
U=11358, p<0.0001) y el 97.4% de los organis-
mos >60 mm fueron machos (Fig. 1).
Relaciones biométricas: en la relación
longitud total-peso total (Fig. 2), se encon-
tró que el modelo que mejor la describe
fue el potencial. En machos la ecuación fue
Pt = 1.09x10
-5
(Lt)
3.2089
, r = 0.9942, para
Fig. 1. Distribución de tallas de Atya margaritacea por sexo.
Fig. 1. Size distribution, by sex, for Atya margaritacea.
Frecuencia absoluta
Machos
Hembras
Indiferenciados
50
40
30
20
10
0
Longitud total (mm)
15 20 25 30 35 40 45 50 55 60 65 70 75 80 85 90 95 100

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hembras fue Pt = 2.29x10
-5
(Lt)
3.0159
, r = 0.9904
y los indiferenciados Pt = 2.28x10
-6
(Lt)
3.3089
,
r = 0.9457 las correlaciones anteriores fue-
ron altamente significativas (p<0.001). Se
encontraron diferencias entre las pendientes
de las relaciones de longitud-peso por sexo
siendo mayor la de machos a la de hembras
(ANCOVA; F=22.5962, p<0.0001). En machos
la pendiente (b=3.2089) de la ecuación anterior
fue significativamente mayor del valor teórico
de tres (prueba t=10.8728, p<0.0001), indican-
do que el crecimiento para este sexo fue del
tipo alométrico positivo, en cambio en hembras
la pendiente (b=3.0159), no resultó diferente
del valor teórico (prueba t=0.4628, p=0.3221),
por lo que el crecimiento se consideró como
isométrico.
Relación longitud total-longitud
cefalotórax: en machos esta relación
se explicó por el modelo Log Lc = 1.1118
(Log Lt)-0.6087, r = 0.9938, en hembras
Log Lc = 0.9945 (Log Lt)-0.4321, r = 0.9845
y Log Lc = 1.0863 (Log Lt)-0.5747, r = 0.9513
para indiferenciados. El análisis de covarianza
indicó diferencias significativas en las pen-
dientes de estas relaciones entre sexos resul-
tando mayor la de machos a la de hembras
(F=40.943, p<0.0001). En machos la pendiente
(b=1.1118), fue significativamente mayor a la
unidad (prueba t=16.3328, p<0.0001). lo que
Fig. 2. Relación longitud - peso de Atya margaritacea.
Fig. 2. Length-weight relationships for Atya margaritacea.
Peso total (g)
Machos
Hembras
Indiferenciados
25
20
15
10
5
0
Longitud total (mm)
10 20 30 40 50 60 70 80 90 100

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permitió establecer el crecimiento como alomé-
tricamente positivo, en tanto que en hembras la
pendiente (b=0.9945) no fue diferente del valor
teórico de uno (prueba t=0.3824, p=0.3514),
considerado para un crecimiento isométrico.
Composición sexual: de los 539 organis-
mos recolectados 330 (60.9%) fueron machos,
153 (28.2%) hembras y 59 (10.9%) indiferen-
ciados (Fig. 3). La proporción macho-hembra
fue de 1.96:1 la cual fue significativamente
diferente de la relación teórica de 1:1 (prueba
c
2
= 64.865, gl=1, p<0.0001).
Madurez sexual: la madurez sexual se
analizó a partir de la aparición, en julio, de las
primeras hembras con huevos en incubación
(fase III) las cuales alcanzaron el 90.3% del
total de organismos colectados (Cuadro 1),
en los siguientes meses, y hasta noviembre,
el porcentaje de hembras ovígeras representan
más de 85% y el resto fueron hembras que con-
cluyeron la incubación de los huevos (fase IV).
El inicio del periodo reproductivo coincide con
la presencia de las primeras lluvias en la región.
Fig. 3. Variación mensual de la proporción sexual de Atya margaritacea.
Fig. 3. Monthly variation of sex proportion for Atya margaritacea.
Porcentaje (%)
Machos
Hembras
Indiferenciados
100
80
60
40
20
0
Tiempo
Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov Dic
CUADRO 1
Madurez sexual (%) de Atya margaritacea hembras
TABLE 1
Sexual maturity (%) for Atya margaritacea females
Fases de Madurez
Mes I II III IV
Jul 3.2 0 90.3 6.5
Ago 0 0 100 0
Sep - - - -
Oct 0 0 85.8 14.2
Nov 0 0 86.6 13.4
Dic 9.4 9.4 28.2 53.0

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Para diciembre el porcentaje de hembras madu-
ras disminuye, al mismo tiempo que las hem-
bras en post-reproducción (fase IV) se vuelven
dominantes. Simultáneamente aparecen las
fases I (juveniles) y II (pre-reproducción).
La hembra de menor talla en maduración
registró 35 mm de longitud total y 1.1 g de
peso, así mismo la hembra ovígera de menor
tamaño tuvo 40 mm y 1.5 g de longitud total y
peso respectivamente.
Fecundidad: la capacidad reproductiva
para la especie se estableció a partir de la
fecundidad absoluta de 41 hembras en fase
III de maduración sexual. Se encontró que la
fecundidad varió de 1 860 a 22 400 huevos en
hembras de 43 y 59 mm de longitud total y 1.9
y 6 g de peso respectivamente. Al relacionar
la fecundidad tanto con la longitud (Fig. 4),
como con el peso (Fig. 5) se encontró que el
modelo que mejor relaciona estas variables
fue el potencial expresadas por Fec = 8.3x10
-7
(Lt)
5.8053
, r = 0.8018 para longitud y Fec = 732
(Pt)
1.836
, r = 0.8339 para peso, ambas ecuacio-
nes altamente significativas (p<0.0001).
DISCUSIÓN
En este estudio se constata que A. mar-
garitacea habita una amplia extensión del
río Presidio, en sitios donde sus principales
características son agua con corriente rápida
muy oxigenada, con poca profundidad y fondo
constituido mayormente por canto rodado. La
Fig. 4. Relación fecundidad-longitud de Atya margaritacea.
Fig. 4. Fecundity-length relationships for Atya margaritacea.
Fecundidad (Huevos x 10
3
)
25
20
15
10
5
0
Longitud total (mm)
35 40 45 50 55 60 65

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longitud total máxima de A. margaritacea
encontrada en este estudio (96 mm) fue mayor
a la reportada por Hobbs y Hart (1982) (94
mm), pero menor a la de 98.5 mm medida por
Martínez-Mayen et al. (2000).
Existe un claro dimorfismo sexual en A.
margaritacea en organismos mayores de 45 mm
de longitud total ya que los machos alcanzan
mayores tallas que las hembras, lo que per-
mite separarlos visualmente. A este respecto,
Hartnoll (1982) menciona que el crecimiento en
crustáceos es similar en ambos sexos hasta que
alcanzan la madurez, a partir de la cual el creci-
miento en las hembras puede ser menor debido
a la producción e incubación de los huevos.
Diferencias en las tallas entre sexos han sido
reportada por Cubillas-Hernández et al. (1989)
en A. scabra, especie cercana a A. margaritacea
y en particular para A. margaritacea por Hobbs
y Hart (1982) y Martínez-Mayen et al. (2000).
La relación entre la longitud y el peso per-
mite establecer el tipo de crecimiento que pre-
sentan los organismos (Ricker 1975). En este
sentido el crecimiento alométrico ha sido repor-
tado en crustáceos como Macrobrachium ihe-
ringi (Ortmann, 1897) por Lobao et al. (1986)
y en Macrobrachium acanturus (Weigmann,
1836) por Roverso et al. (1993). En el presente
estudio el crecimiento de machos en A. marga-
ritacea fue alométrico positivo en tanto que en
hembras fue isométrico lo cual coincide con lo
encontrado por Martínez-Mayen et al. (2000).
Fig. 5. Relación fecundidad-peso de Atya margaritacea.
Fig. 5. Fecundity-weight relationships for Atya margaritacea.
Peso total (g)
Fecundidad (Huevos x 10
3
)
25
20
15
10
5
0
0 1 2 3 4 5 6 7

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Respecto a la relación entre la longitud
total y longitud del cefalotórax, la pendiente de
la ecuación en machos indicó un crecimiento
relativo de tipo alométrico positivo en tanto
que en hembras fue isométrico, similar a lo
encontrado por Martínez-Mayen et al. (2000).
Por otro lado se encontraron diferencias signi-
ficativas en las pendientes de la relación entre
estas partes del cuerpo entre sexos, obser-
vándose que el cefalotórax de los machos es
proporcionalmente mayor que en las hembras.
Además, es de señalar que la diferencia en las
tendencias de las relaciones biométricas coinci-
de con la talla de la hembra madura de menor
tamaño encontrada, lo que implica un claro
dimorfismo sexual.
Los machos fueron más abundantes que
las hembras en gran parte del año a excepción
del mes en que se presentan las lluvias (junio),
cuando la relación se invierte a favor de las
hembras, en julio, la presencia de ambos sexos
prácticamente se iguala. Lo anterior refleja una
relación estrecha entre la reproducción y la
época de lluvias, lo que puede obedecer a una
estrategia reproductiva de la especie, o bien
a un probable aumento en la vulnerabilidad
de las hembras al arte de pesca utilizadas en
su captura. En este sentido Figueroa (1985),
señala que las hembras son más abundantes
sólo en agosto, mientras que Martínez-Mayen
y Román-Contreras (2000), encuentran una
preponderancia de hembras en abril, mayo y
septiembre.
La recolecta de hembras ovígeras a partir
de julio permite establecer que las hembras de
A. margaritacea en este río se reproducen al
registrarse las primeras lluvias y continúa el
resto del año, apreciándose que los organismos
alcanzan su madurez sexual a los 35 mm de lon-
gitud total. En este sentido Hobbs y Hart (1982),
afirman que esta especie inicia la reproducción
a tallas de aproximadamente 22 mm de longitud
total, mientras que Martínez-Mayen y Román-
Contreras (2000) reportan que en el río Coyuca,
Guerrero, México, se reproduce todo el año y
alcanza su madurez a los 32 mm de longitud
total participando más activamente en la repro-
ducción cuando alcanza entre 45 y 54 mm.
Se observó una amplia variación en el
número de huevos en organismos de una misma
longitud y peso, una posible explicación es que
al manipular las hembras grávidas, no obstante
el especial cuidado con que se realizaba su
captura, se pierde parte de los huevos, sobre
todo en los de avanzada madurez. El máximo
número de huevos en incubación contabiliza-
dos fue de 22 400 en una hembra de 59 mm de
longitud total y 6 g de peso, lo cual es superior
a lo reportado por Figueroa (1985) que obtiene
12 572 huevos en una hembra de 16.5 mm de
longitud del caparazón y a los 16 200 huevos
encontrado por Martínez-Mayen y Román-
Contreras (2000) en una hembra de 66 mm de
longitud total.
Se ha documentado ampliamente el efecto
que tiene sobre la biota la construcción embalses
sobre los ríos los cuales constituyen una barrera
que limita el desplazamiento particularmente
de peces y camarones anfídromos como los
del género Atya, a tal grado que se reporta su
ausencia casi total en ríos corriente arriba de
las represas (Benstead et al. 1999, Pringle et al.
2000, Fièvet et al. 2001a, March et al. 2002). En
este sentido la construcción de la presa Picachos
sobre el río Presidio es de esperar modifique el
cauce de éste, limitando el libre desplazamiento
A. margaritacea lo que pondrá en riesgo su
existencia, principalmente en la cuenca del rió
superior a las aguas del embalse.
AGRADECIMIENTOS
Los autores expresan su agradecimiento a
Librada Sánchez Osuna por su valiosa ayuda
en la identificación de los organismos y a
Salvador Organista Sandoval por sus comenta-
rios al manuscrito.
RESUMEN
Se estudiaron el crecimiento y reproducción de de
Atya margaritacea, con base en 542 organismos captura-
dos en cinco sitios distribuidos desde la parte media de la
cuenca hasta la desembocadura del río Presidio (Sinaloa,
NW de México). La recolecta se realizó mediante el
empleo de una red Surber, recolectándose organismos cuya
longitud total y peso total variaron de 15 a 96 mm y 0.1 a

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25.2 g respectivamente. La proporción macho:hembra fue
1.96:1 y los machos alcanzaron las mayores tallas y pesos.
La relación entre la longitud total (Lt) y el peso total (Pt)
se estableció mediante el modelo Pt = 1.02x10
-5
(Lt)
3.2089
para los machos y por Pt = 2.29x10
-5
(Lt)
3.0159
para las
hembras. El crecimiento en machos resultó alométrica-
mente positivo mientras que en hembras fue isométrico.
La regresión entre la longitud total y longitud cefalotórax
(Lc) fue Log Lc = 1.1118 (Log Lt)- 0.6087 en machos
y Log Lc = 0.9945 (Log Lt)- 0.4321 en hembras. El
crecimiento relativo entre estas partes del cuerpo resultó
alométrico positivo en machos e isométrico en hembras,
indicando un claro dimorfismo sexual de estos organismos.
Hembras ovígeras se presentaron en la época de lluvias
(julio a noviembre). La fecundidad absoluta varió de 1 860
a 22 400 huevos en hembras de 43 y 59 mm de longitud y
de 1.9 a 6.0 g de peso. La ecuación que relacionó el núme-
ro de huevos con la longitud y peso, fue Fec = 8.3x10
-7
(Lt)
5.8053
y Fec = 732 (Pt)
1.836
respectivamente.
Palabras clave: Atya margaritacea, Río Presidio, creci-
miento alométrico, dimorfismo sexual, fecundidad.
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