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Dirección para correspondencia:
Dres. Olga López-Jodra / JM Torres-Rodríguez
GREMEC, Institut Municipal d’Investigació Médica (IMIM),
C/Doctor Aiguader 80, 08003 Barcelona, España
Tel: +34 93 221 1009; Fax: +34 93 221 3237
E-mail: Olopez@imim.es / Jmtorres@imim.es
©1999 Revista Iberoamericana de Micología
Apdo. 699, E-48080 Bilbao (Spain).
1130-1406/99/5.00 Euros
Especies fúngicas poco comunes
responsables de onicomicosis
Olga López-Jodra y Josep M Torres-Rodríguez
Grup de Recerca en Micologia Experimental i Clínica (GREMEC), Institut Municipal d’Investigació Mèdica
(IMIM) Barcelona, España
Las dermatomicosis causadas por hongos no dermatofitos son muy raras excep-
to en el caso de las onicomicosis. Las controversias se dan cuando los mohos y
algunas levaduras son aisladas de las escamas ungueales.
Candida albicans
y
Candida parapsilosis
son las especies identificadas más frecuentemente.
Debido a que estas levaduras pueden residir en la piel, los cultivos deben ser
interpretados en concordancia con los datos clínicos, exámenes directos de las
muestras clínicas y la cuantificación de las colonias aisladas en relación con los
puntos de inóculo y la repetición de los cultivos. La interpretación del valor de los
cultivos de otras levaduras como
Candida guillermondii, Candida famata
o
Candida krusei
es más problemático.
El aislamiento de hongos no-dermatofitos de uñas de los pies varía entre 2 a
12% en diferentes estudios con una prevalencia del 7,6% en Barcelona, siendo
Scopulariopsis brevicaulis,
la especie más frecuente.
Aspergillus versicolor
es
también un agente etiológico de las onicomicosis (2,5%).
Para confirmar la etiología de las onicomicosis no dermatofíticas, los criterios
estándar para el diagnóstico micológico deben ser aplicados estrictamente.
La experiencia en el diagnóstico de las micosis superficiales es necesaria para
reconocer las nuevas especies fúngicas. Es imprescindible contar con publica-
ciones sobre el tema para conocer la prevalencia e importancia de este tipo de
infecciones.
Onicomicosis, Diagnóstico, Mohos, Levaduras
Unusual fungal species causing onychomycosis
Dermatomycoses caused by non-dermatophytic mycelial fungi are very rare with
the exception of onychomycoses. Controversies regarding the pathogenic role
often arise when these species and yeasts are isolated from nail scrapings.
Candida albicans
and
Candida parapsilosis
are the species identified more fre-
quently from nails, particularly from finger nails. Because they could be resident
flora of the skin, cultures should be interpreted according to clinical data, direct
microscopic observation of clinical samples, and quantification of colonies. The
recognition of other yeasts, such as
Candida guillermondii, Candida famata
or
Candida krusei
is more problematic. Isolation of moulds form toe nails accounts
for 2 to 12% in different studies, with a prevalence of 7.6% in Barcelona being
Scopulariopsis brevicaulis
the most frequent species, but
Aspergillus versicolor
is
also a particular etiologic agent of onychomycosis (2.5%). To confirm the etiology
of any onychomycosis, standard criteria for mycological diagnosis and identifica-
tion of moulds should be strictly applied. Experience in the diagnosis of superfi-
cial mycosis due to new species of fungi is required for improving current
knowledge on the prevalence and clinical importance of this type of infections.
Onychomycosis, Diagnosis, Moulds, Yeasts
Summary
Key words
Las dermatomicosis primarias por mohos no der-
matofitos son excepcionales excepto en onicomicosis,
donde se pueden observar frecuencias entre un 1-10 %
dependiendo de los autores y la zona de procedencia de la
muestra. Se describen dos grupos de agentes etiológicos,
los mohos hialinos y los mohos dematiaceos. También se
hallan estos mohos asociados a levaduras o hongos der-
matofitos. En este último caso suelen no ser considerados
como agentes causales sino como meros contaminantes de
tinea unguium.
Rev Iberoam Micol 1999; 16: S11-S15
Revisión
Rev Iberoam Micol 1999; 16: S11-S15
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El término onicomicosis [1] procede del griego
donde onychos significa uñas y mycosis significa infec-
ción por hongos. Se hallan con alta frecuencia en países
occidentales [2], esto es debido a que probablemente sean
los lugares donde más se estudian este tipo de lesiones.
Existe una diversidad de formas clínicas y agentes etioló-
gicos [3] que pueden ser dermatofitos, levaduras y
mohos. Las onicomicosis han sido consideradas como las
micosis superficiales más difíciles de diagnosticar y tratar
[4-6]. De acuerdo con las recomendaciones de nomencla-
tura de infecciones fúngicas propuesta por la
“International Society for Human and Animal Mycology”,
onicomicosis debe substituirse por tinea unguium cuando
el agente es un dermatofito; onixis por levaduras o candi-
dosis ungueal si son levaduras del género Candida las res-
ponsables de las lesiones y micosis ungueales por la
especie X en caso de que el agente causal sea un hongo
filamentoso oportunista [7]. Este artículo tratará de las
onixis por levaduras y las micosis ungueales por las dife-
rentes especies de mohos no dermatofitos.
El diagnóstico de onicomicosis siempre ha de
basarse en dos pilares fundamentales: el aspecto clínico
que será orientador de la lesión (Figuras 1 y 2), la proce-
dencia del paciente, y en los antecedentes de otras infec-
ciones relacionadas con el pie de atleta o tratamientos
específicos. El diagnóstico micológico es definitivo y
siempre ha de constar: el examen directo, el cultivo y la
identificación ya sea morfológica y/o bioquímica.
Para el diagnóstico correcto es indispensable una
buena toma de muestra, que el paciente no realice trata-
miento antifúngico en el momento de recoger la muestra y
si lo ha efectuado durante un tiempo largo ha de ser notifi-
cado al micólogo, ya que el posible agente etiológico
puede presentar un crecimiento anómalo, o ser transitoria-
mente negativo. Otro punto a tener en cuenta es la desin-
fección de la zona afectada, esto evita el crecimiento de
contaminantes y de integrantes de la flora normal del
paciente que se confunden con los agentes causales de la
lesión. La toma de muestra se ha de hacer en las zonas
más periféricas de la lesión, donde el hongo esté más acti-
vo, y en uñas en la tabla interna de las mismas, etc.
Algunos autores proponen efectuar biopsias de
uñas para certificar la invasión fúngica, este método
cruento puede ser útil en infecciones por mohos de dudosa
patogenicidad (Figura 3).
El instrumental usado para la toma de muestras ha
de ser estéril, al igual que los contenedores para recoger,
conservar y transportar la muestra.
El examen directo se realiza con hidróxido de pota-
sio al 40%, ésto permite digerir la queratina de manera
que se pueda visualizar el contenido fúngico. A la potasa
puede añadirse glicerina para clarificar la preparación y
evitar una desecación rápida.
En el examen directo la morfología de las hifas
recordará la posible etiología fúngica, unas hifas regulares
hacen pensar en dermatofitos, mientras que unas hifas
irregulares y atípicas, con o sin conidios (Figura 4), indu-
cen a sospechar de diferentes mohos. Si se observan leva-
duras no pigmentadas la sospecha conduce a Candida
(Figura 5), aunque éstas no son las únicas levaduras cau-
santes de patología ungueal.
Figura 1. Afectación de la uña del dedo gordo causa-
da por
Aspergillus versicolor.
Figura 2. Destrucción de la tabla ungueal del tercer
dedo de la mano izquierda producida por la especie
Candida guilliermondii.
Figura 3. Biopsia de piel, donde se pueden observar
hifas. La muestra pertenece a una uña infectada con
Fusarium solani
(x1000).
Figura 4. Exámenes directos positivos, conidios com-
patibles con
Scopulariopsis
(x400).
Figura 5. Examen directo de escamas de uñas
donde se observa la presencia de levaduras (x400).
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No se ha de olvidar que el examen directo es orien-
tativo, la etiología ha de ser confirmada por el cultivo y la
identificación de éste, ya que en muestras de uñas y piel
hiperqueratósica pueden producirse falsos positivos al
confundir los bordes de las células epiteliales con hifas,
gotitas de grasa o burbujas de aire, falsos negativos donde
no se visualiza la hifa, seguramente debido al color exce-
sivo, al grosor, a la dura queratina ungueal que impide una
buena dispersión o al escaso número de elementos fúngi-
cos. El cultivo es fundamental para diagnosticar las
micosis ungueales: para ello se realizan siembras en dife-
rentes medios: con cicloheximida (actidiona) y sin éste
antifúngico, de manera que si existe una infección por un
dermatofito contaminado por un moho oportunista no der-
matofito en el medio sin actidiona el moho no dermatofito
invadirá la placa sin dar tiempo al dermatofito a desarro-
llarse; por el contrario, la actidiona permitirá el crecimien-
to del dermatofito inhibiendo al moho. Si existen
levaduras del género Candida, éstas, dependiendo de la
especie, pueden crecer en ambos medios, sospechando de
Candida albicans si existe crecimiento en el medio suple-
mentado con actidiona.
El diagnóstico se complementa no sólo con el cul-
tivo sino con la valoración de éste, el hallazgo de un der-
matofito de una lesión ungueal es causa de una tiña
unguium, el aislamiento de moho o levadura puede ser
efecto de la contaminación ambiental, de la flora normal
del paciente, o del agente de una infección real [8]. El
examen directo positivo, el número de colonias respecto al
número de puntos de inóculo, son orientativos en uno u
otro sentido pero se han de solicitar muestras posteriores
para comprobar el diagnóstico inicial. La procedencia del
enfermo y su el contacto con posibles focos infectantes
como otras personas enfermas o animales; la ocupación
que favorezca el desarrollo de la micosis, y el país de
donde procede el paciente, han de orientar sobre el valor
de los cultivos de especies poco habituales.
Dependiendo del lugar de origen y de las muestras
valoradas se hallaran diferentes frecuencias de levaduras y
de mohos como causantes de onicomicosis, como ejemplo
en toda España en un estudio de onicomicosis podales se
hallaron: Levaduras en el 18% y mohos no dermatofitos
en el 11,5%, entre ellos se observan diferentes especies
como: Scopulariopsis brevicaulis (10,6%) Aspergillus
versicolor (0,53%), Fusarium solani (0,53%) [9].
En otro estudio realizado en el área de Barcelona
[10], pero con muestras de uñas de manos y pies, se obser-
van diferentes porcentajes: levaduras: 61,5% de las mues-
tras, mientras que los hongos no dermatofitos son 7,6%
pero únicamente de las onicomicosis de los pies, citando
diferentes especies: S. brevicaulis (4,8%), A. versicolor
(2,5%) y Acremonium (0,9%) [11].
LEVADURAS
Las infecciones por levaduras se asocian a infec-
ciones cutáneas, perionixis y onixis. En las onicomicosis
causadas por levaduras se puede destacar que raramente
hay pseudohifas y, aunque es difícil diferenciar especies,
Trichosporon y Geotricum pueden presentar cadenas de
artroconidios, C. albicans es resistente a la cicloheximida
presente en los medios de cultivo a diferencia de otras
especies de Candida que son sensibles y no crecen en este
tipo de medio.
C. albicans ha sido la especie aislada con mayor
frecuencia en la bibliografía [12]; sin embargo, en nuestro
medio la más frecuente ha sido Candida parapsilosis. Esta
especie junto con otras como Candida guilliermondii [13]
se han hallado como flora normal de la piel, por lo tanto
su presencia no implica necesariamente infección, C. albi-
cans no coloniza habitualmente la piel, por lo que hallarla
en un cultivo es sugestivo de infección.
Se han descrito otras especies de levaduras causan-
tes de onicomicosis como Candida ciferii [14], Candida
sake [15], Candida haemulonii [16], Candida famata[15],
Candida tropicalis [15] o Candida zeylanoides [17].
El género Trichosporon [18] corresponde a levadu-
ras con afinidades para los basidiomicetos como las del
género Cryptococcus. No toleran altas temperaturas, se
puede hallar en el suelo y algunos muestran predilección
por la queratina humana. Morfológicamente presenta
artroconidios, similares a los del género Geotrichum pero
éste, a diferencia de Trichosporon, es ureasa negativa y no
asimila gran número de fuentes de carbono. Seis especies
han sido descritas recientemente: Trichosporon ovoides,
Trichosporon inkin, Trichosporon asahii, Trichosporon
asteroides, Trichosporon cutaneum y Trichosporon
mucoides.
T. ovoides aparece como agente de micosis superfi-
ciales, más frecuentemente como causante de la piedra
blanca [19]. Se han descrito casos de T. inkin como causa
de micosis sistémicas (endocarditis y peritonitis) [20] pero
más común es como agente de piedra blanca, aislado fre-
cuentemente en pelos de la zona púbica. En cambio,
T. asahii es la especie más descrita en infecciones disemi-
nadas, aislada frecuentemente en sangre de pacientes
inmunodeprimidos [21], también se ha aislado de lesiones
de piel de animales mamíferos [22]. Esta especie también
se la conoce como Trichosporon beigelii.
Las especies que causan lesiones superficiales de la
piel más frecuentemente son T. asteroides y T. cutaneum.
T. asteroides, sólo posee una secuencia diferente en el
dominio variable de 26S rRNA y por eso se la ha descrito
idéntica a Fissuricella filamenta pero morfológicamente
aunque son idénticas el crecimiento de F. filamenta es
mucho menor [20]. T. cutaneum se describe en infeccio-
nes cutáneas y como causante de piedra blanca. T. mucoi-
des de esta especie se describen pocos casos de piedras y
se suele hallar como causante de micosis diseminadas en
pacientes inmunocompetentes, recientemente se han
publicado aislamientos causantes de onicomicosis [18].
MOHOS FILAMENTOSOS
A continuación se van a describir los diferentes
géneros fúngicos considerados causantes de onicomicosis
de mayor incidencia, ya que se han descrito numerosas
especies causantes de onicomicosis.
El género Aspergillus se aísla con cierta frecuencia
en las onicomicosis podales. En nuestro medio la especie
más común ha sido: A. versicolor [23-25] (Figura 6) con
una frecuencia del 5,8%. Otras especies descritas causan-
tes también de onicomicosis son: Aspergillus terreus,
Aspergillus flavus, Aspergillus niger, Aspergillus fumiga-
tus, Aspergillus sydowii o Aspergillus unguis. Todos estos
son hongos filamentosos e hialinos de rápido crecimiento.
La mayoría de ellos, de distribución universal y frecuente-
mente contaminantes en el laboratorio, pueden pasar desa-
percibidos por ese mismo motivo. La ausencia de factores
locales o generales que puedan favorecer el desarrollo de
onicomicosis sugieren la patogenicidad primaria de estos
hongos. Debido a la elevada tasa de fallos terapéuticos y a
la sensibilidad variable a los antifúngicos sugieren la
necesidad de estudios in vitro frente a diferentes antifún-
gicos para conocer las resistencias de estos hongos.
Botryodiplodia theobromae [26] es un hongo
imperfecto, un moho oscuro que se disemina por picnidio-
Onicomicosis
López-Jodra O y Torres-Rodríguez JM
Rev Iberoam Micol 1999; 16: S11-S15
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conidias; vive como parásito o como saprofito sobre plan-
tas cultivadas o selváticas de la zona tórrida. Ha sido ais-
lado ocasionalmente de la córnea humana donde estaba
produciendo una queratitis.
El aspecto del hongo in vivo produciendo patología
ungueal es inespecífico tanto en lesiones de corta como de
larga duración. El examen directo no permite diferenciar
B. theobromae de Nattrassia-Scytalidium o de Fusarium,
y a veces, tampoco de Aspergillus.
El cultivo se puede confundir con Scytalidium
dimidiatum debido al aspecto de hifas fuliginosas y mice-
lio aéreo abundante, también presenta un débil poder que-
ratinolítico manifestado con la prueba del gancho de
queratina en el sistema tierra-pelos. En cambio, en B. the-
obromae la ausencia de artoconidios y la formación de
pigmento rojizo a 30ºC ausentes en S. dimidiatum hacen
la diferencia entre estas dos especies.
Las feohifomicosis ungueales. En el examen direc-
to realizado con hidróxido de potasio se pueden observar
agrupaciones de células dematiáceas esféricas y de hifas
septadas. Se han descrito casos producidos por varias
especies de diferentes géneros, concretamente del género
Chaetomium [27]: Chaetomium globossum, Chaetomium
perpulchrum, del género Wangiella dermatitidis. También
se han descrito aislamientos en escamas ungueales de
Curvularia, Drechslera, Ulocaladium, Exophiala y
Stemphylium [28], aunque todos ellos con muy baja fre-
cuencia e incluso pudieran darse como contaminaciones y
no como agentes reales de onicomicosis. Principalmente,
y como la mayoría de infecciones por mohos no dermato-
fitos, éstas afectan principalmente a las uñas de los dedos
gordos de los pies.
Fusarium. Las especies de este género son fitopa-
tógenos de amplia distribución. La característica principal
de éste género es la producción de conidios multiseptados
en forma de uso, con una célula apical con un pico pro-
nunciado. Estos conidios son producidos en sucesión basí-
peta y acumulados en masas gelatinosas en las fiálides.
Existen también microconidios unicelulares, aunque estos
presentan una mayor variedad de formas, y se pueden
hallar agrupados en masas o no.
La taxonomía es compleja debido al gran número
de especies que existen en la naturaleza y a la complicada
conidiogénesis que diferencia unas especies de otras. El
reconocimiento del género es difícil especialmente cuando
no se producen macroconidios, ya que pueden ser confun-
didos con otras especies como Acremonium,
Cylindrocarpon oVerticillium.
Las especies más frecuentes causantes de onicomi-
cosis son: Fusarium solani y Fusarium oxysporum, éstos
producen también otras patologías como queratomicosis e
infecciones sistémicas, son muy sensibles a la ciclohexi-
mida. La especie Onychocola canadiensis es un hongo
filamentoso e hialino [29]. Se describió en 1990 en
Canadá. Posteriormente se aisló en Nueva Zelanda,
Francia e Inglaterra, al principio se pensó en una distribu-
ción restringida de esta nueva especie, pero los diferentes
hallazgos hacen pensar en una distribución más universal.
Inicialmente se aisló de onicomicosis, aunque posterior-
mente también se ha descrito como causa de infección
cutánea.
Su fase teleomorfa es Arachnomyces nodosetosus.
In vitro se observa un crecimiento lento, después de sema-
nas de incubación se puede observar colonias estériles o
poco esporuladas. El crecimiento se presenta con abun-
dante micelio aéreo, produciendo un pigmento grisáceo en
la colonia, las hifas son ramificadas con artroconidios
cilíndricos y ovoides fragmentados con dificultad.
Algunos de estos conidios presentan una constricción en
la región central.
El género Scopulariopsis. Posee una amplia distri-
bución aunque su hábitat principal es geófilo, se ha llega-
do ha encontrar en cavernas junto a Histoplasma. Son
hongos filamentosos hialinos, las colonias son de color
amarillento, nunca verdoso. La forma de conidiogénesis
es en pincel, recuerda a un Penicillium, la principal dife-
rencia son los colores de sus colonias, al principio blan-
quecinas, pasando posteriormente a color marrón o canela,
las fiálides bien formadas, en forma de botella; los coni-
dios presentan anélidos, éstos poseen pared gruesa y rugo-
sa disponiéndose en cadenas con la mas joven en la base.
Los estados teleomorfos son varios e incluyen a los géne-
ros Microascus y Chaetomium.
S. brevicaulis es el moho más frecuente como
agente causal de onicomicosis, raramente se aísla de lesio-
nes cutáneas (Figura 7). Se han descrito otras especies
causantes de diferentes patología como Scopulariopsis
acremonium, Scopulariopsis asperula, Scopulariopsis
brumptii, Scopulariopsis flava, Scopulariopsis fusca y
Scopulariopsis koningii.
El género Scytalidium produce infecciones adquiri-
das por el contacto con tierra o material vegetal, no se ha
comprobado la transmisión inter-humana [30,31].
Existen dos especies descritas, una dematiácea y
otra hialina, la forma dematiácea es S. dimidiatum, cuyo
teleomorfo es Nattrassia mangiferae o Hendersonula
toruloidea y la especie no dematiácea es Scytalidium hya-
linum.
Figura 7. Examen microscópico de una colonia de
Scopulariopsis brevicaulis.
Se observan cadenas de
conidios de pared rugosa con base truncada (x400).
Figura 6. Cultivo en medio de Sabouraud
Cloranfenicol de muestras de escamas ungueales, se
observa crecimiento de
Aspergillus versicolor
en la
mayoría de los puntos de inóculo .
15
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Fusarium son capaces de degradar la queratina de las uñas
aunque esta degradación es menor que la producida por
los dermatofitos [33]. La habilidad para degradar querati-
na no es igual para todas las especies, así es mayor en
Scytalidium tipo A y es muy inferior o casi nula en
Scytalidium tipo B. Se han descrito perfiles enzimáticos
de secreción de amilasas, lipasas y proteasas pero no cola-
genasas, esta secreciones extracelulares pueden ayudar a
los hongos a degradar los lípidos de la superficie de la piel
para su crecimiento en el cuerpo humano.
Se ha propuesto que si se desarrollan colonias de
Hendersonula/Scytalidium sólo se acepta como infección
si el examen directo es positivo y compatible con hifas
irregulares diferentes de los hongos dermatofitos.
La descripción de nuevas especies productoras de
dermatomicosis y en particular de onicomicosis es una
realidad. La frecuencia e importancia de los hongos poco
comunes como agentes de este tipo de patología es mal
conocida, para mejorar nuestra información es imprescin-
dible que después de utilizar una metodología de estudio
correcta y estandarizada, se publiquen estadísticas donde
se detalle la etiología específica de las distintas presenta-
ciones clínicas.
S. dimidiatum es un hongo fuliginoso con artroco-
nidios. Se presenta de dos formas diferentes dependiendo
de su procedencia, si ésta es de zonas del Caribe y del
oeste de África, presenta un crecimiento rápido con pre-
sencia de abundante micelio algodonoso grisáceo o
negruzco. Este tipo de crecimiento es llamado por algunos
autores Scytalidium tipo A.
En cambio, si la procedencia es de Asia, India y el
este de África, presenta un crecimiento lento con escaso
micelio aéreo y menor número de artroconidios, al princi-
pio hifas hialinas que al madurar pasan a color marrón.
Algunos autores llaman a este tipo de crecimiento
Scytalidium tipo B.
Hendersonula/Nattrassia son sinónimos descritos
recientemente [32]. Es un hongo dematiáceo, productor de
fialoconidios tricelulares agrupados en picnidios; son fito-
patógenos de procedencia tropical y subtropical. Causa
dermatomicosis y onicomicosis.
S. hyalinum descrito por Campbell en 1977 como
su nombre indica, es un hongo hialino, pero pertenece al
género Scytalidium por las similitudes con S. dimidiatum
pese a la diferencia de color. Inicialmente presentan colo-
nias tenues o pálidas pero después tienen una textura gra-
nular beige. S. hyalinum nunca se ha aislado del medio
ambiente. En observaciones microscópicas se pueden
observar hifas en espiral y artrosporas de cadena ramifica-
da.
Onicomicosis
López-Jodra O y Torres-Rodríguez JM
