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Sapo corredor - Epidalea calamita (Laurenti, 1768)

Authors:
  • Estación Biológica de Doñana, CSIC
Gómez-Mestre, I. (2009). Sapo corredor – Epidalea calamita. En: Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles.
Salvador, A., Martínez-Solano, I. (Eds.). Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid.
http://www.vertebradosibericos.org/
ENCICLOPEDIA VIRTUAL DE LOS VERTEBRADOS ESPAÑOLES
Sociedad de Amigos del MNCN – MNCN - CSIC
Sapo corredor – Epidalea calamita (Laurenti, 1768)
Iván Gómez-Mestre
Estación Biológica de Doñana (CSIC)
Fecha de publicación: 26-05-2009
© Íñigo Martínez-Solano.
Gómez-Mestre, I. (2009). Sapo corredor – Epidalea calamita. En: Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles.
Salvador, A., Martínez-Solano, I. (Eds.). Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid.
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Sinónimos
Bufo calamita Laurenti, 1768; Rana foetidissima Hermann, 1783; Rana portentosa Blumenbach,
1788; Rana ecaudata Razoumovsky, 1789; Bufo cruciatus Schneider, 1799; Rana mephitica
Shaw, 1802; Bufo portentosa - Leunis, 1844; Epidalea calamita –Cope, 1864; Bufo calamita
var. alpestris Koch, 1872; Bufo viridis var. calamita – Camerano, 1884 (García-París, 2004;
Frost, 2008).
La asignación de esta especie al género Epidalea Cope 1864 (Especie tipo: Bufo calamita
Laurenti, 1768) como su única especie integrante proviene de Frost et al. (2006) y se ha
propuesto como una solución temporal en espera de una mayor resolución filogenética de la
familia Bufonidae. Este cambio de nomenclatura resulta un tanto sorprendente, máxime cuando
el estudio que lo propuso no incluyó la especie en sus análisis filogenéticos. Varios autores han
recibido la propuesta de Frost et al. (2006) con reticencia (Wiens, 2007) , y en concreto se ha
sugerido mantener esta especie por el momento dentro del género Bufo (Vences, 2007 ; T. J.
C. Beebee, com. pers.). El autor apoya esta postura, si bien la capacidad de actualización que
ofrece el presente formato en línea permitirá a los editores modificar dinámicamente el nombre
de la especie según juzguen conveniente.
Origen y evolución
Epidalea calamita pertenece a la familia Bufonidae, superfamilia Hyloidea, suborden
Neobatrachia, orden Anura, Clase Amphibia. Un estudio filogenético basado en tres genes
mitocondriales, uno nuclear, y datos morfológicos sugirieron que E. calamita está
próximamente emparentado con Bufo bufo y Bufo viridis, ambos también con distribución
euroasiática y con un cráneo relativamente más delgado, situándose los tres taxones en
posiciones basales de la filogenia (Graybeal, 1997) . No obstante la resolución de este trabajo
no era muy alta y es posible que algunas de las secuencias de ADN usadas para E. calamita
no estuvieran exentas de errores (Harris, 2001; Frost et al., 2006) . Frost et al. (2006) no
incluyeron E. calamita en su análisis, pero su aparente proximidad filogenética a B. bufo y B.
viridis (=Pseudapidalea viridis) sugiere que en efecto sea una especie basal a bufónidos
africanos y americanos.
Los registros fósiles más antiguos de E. calamita datan del Mioceno medio (Barbadillo et al.,
1997) . Análisis basados en variación de microsatélites apoyan la idea de que E. calamita se
refugió en la Península Ibérica durante la glaciación pleistocénica (Beebee y Rowe, 2000) ,
desde donde se expandió de nuevo hacia el norte y el este en el último periodo interglacial
(hace unos 14.000 años). La incorporación de más poblaciones y de datos de ADN
mitocondrial (región control) sugiere que existieron otros refugios en el norte de Europa,
posiblemente en Francia, además del refugio principal ibérico (Rowe et al., 2006) . A pesar de
la relativa antigüedad del linaje, E. calamita está ampliamente distribuido (ver Distribución) y
parece tener una gran capacidad de adaptación a las condiciones ambientales locales (ver
Variación geográfica).
Descripción del adulto
Robusto y de extremidades relativamente cortas, tiene la cabeza más ancha que larga y el
hocico corto y redondeado. Las glándulas parótidas son conspicuas y bastante paralelas,
dispuestas a continuación de unos ojos prominentes con pupila horizontal e iris amarillo
metálico con vetas negras. El tímpano apenas se aprecia y mide la mitad del diámetro del ojo.
Los dedos son cortos, con tubérculos subarticulares pares y dos tubérculos palmares. La piel
dorsal es muy verrucosa, con las verrugas de tamaños muy dispares y dispuestas
irregularmente, a menudo de color rojizo, especialmente en las hembras. La coloración es muy
variable, pero generalmente verde grisáceo a marrón, alternada con manchas más claras de
distinto tamaño generalmente difusas, pero que pueden presentarse bien definidas. Una
característica línea media dorsal amarilla clara suele recorrer longitudinalmente el cuerpo
desde la base de los ojos hasta la cloaca, pero esta línea puede estar ausente. La región
ventral es de color crema y de aspecto granulado, especialmente en la zona pélvica (García
París, 2004; Sinsch, 1998, 2009).
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Descripción de la larva
La larva (renacuajo) es pequeña y negra, aunque puede volverse más grisácea a lo largo del
desarrollo. Se ha descrito la existencia de huevos y renacuajos albinos, aunque su frecuencia
es muy baja (Beebee, 1983; Díaz-Paniagua et al., 2005) . El renacuajo de E. calamita es muy
similar al de Bufo bufo. Posee el espiráculo en el costado izquierdo y orientado hacia atrás. El
renacuajo alcanza tamaños máximos de entre 25 y 30 mm (Beebee, 1983) . Beebee (1983)
describe que en renacuajos de más de 12 mm, la anchura de la boca suele ser más corta que
la distancia entre los ojos, lo que puede ayudar a la distinción entre las dos especies. Posee
dos filas de dentículos sobre la boca y tres bajo ella, presentando la segunda fila superior una
gran interrupción central. Las papilas orales solamente flanquean los laterales del disco oral.
Los pulmones están muy poco desarrollados hasta estadios próximos a la metamorfosis. La
cola tiene una longitud aproximada de una vez y media la longitud del cuerpo, y las crestas
caudales son relativamente estrechas. A lo largo del desarrollo la piel abdominal se va
volviendo más pálida y en ocasiones puede desarrollarse una mancha blanquecina bajo el labio
inferior del renacuajo, en el área que dará lugar a la garganta del animal tras la metamorfosis.
De estar presente, esta mancha es característica de E. calamita, pero puede no hallarse. En la
proximidad de la metamorfosis empieza a cambiar la coloración, marcándose la línea clara
dorsal y apareciendo pequeñas verrugas coloradas, que perduran tras la metamorfosis (García
París, 2004; Sinsch, 1998, 2009).
Tamaño
Epidalea calamita es un sapo de mediana talla aunque con un amplio rango de tamaño (31,3 -
71 mm en machos; 38,8 – 92 mm en hembras; (Beebee, 1983; García-París et al., 2004) .
Ver Variación geográfica y Estructura y dinámica de las poblaciones.
Variación geográfica
Se ha descrito una reducción latitudinal en el tamaño corporal entre poblaciones catalanas
(Mas de Melons, 49 mm) y poblaciones alemanas (80 mm) (Leskovar et al., 2006) . El tamaño
corporal, y en consecuencia el tamaño de la puesta y el tamaño del huevo, muestran también
una fuerte clina en el suroeste peninsular, equivalente en magnitud a la observada entre
Cataluña y Alemania. Así, en apenas 60 km se produce una reducción en la talla de
aproximadamente un 76%, aparentemente asociada a cambios en el sustrato (Marangoni,
2006; Marangoni et al., 2008) .
Se ha descrito también variación geográfica en la resistencia embrionaria y larvaria al estrés
osmótico entre poblaciones de agua dulce y poblaciones de agua salobre en España (ver
Reproducción y desarrollo y Hábitat (Gómez-Mestre y Tejedo, 2003, 2004) , y en la capacidad
competitiva frente a Bufo bufo (Gómez-Mestre y Tejedo, 2002) .
Hábitat
Acorde con su amplia distribución, puede ocupar multitud de hábitats, desde zonas costeras o
zonas áridas hasta zonas húmedas y montañosas por encima de los 2.500 m de altitud
(Beebee, 1983; García-París et al., 2004) , si bien podría considerarse que su hábitat ‘típico’
son las áreas arenosas de baja altitud. También coloniza áreas con fuerte influencia antrópica
como cultivos y graveras. Los adultos tienen preferencia por áreas abiertas y bien soleadas,
con escasa vegetación o de porte reducido (Beebee, 1983; Gracia y Pleguezuelos, 1990;
Romero y Real, 1996) . Esto conlleva una fuerte insolación y con frecuencia un grado de aridez
relativamente alto (Antúnez et al., 1988; Romero y Real, 1996) . La elección de este tipo de
hábitats terrestres expone en ocasiones a los sapos a temperaturas elevadas, y en
consecuencia los adultos toleran temperaturas más altas (en torno a los 37 ˚C; Mathias, 1971)
que otras especies simpátridas similares como Bufo bufo. Epidalea calamita tiene asimismo
preferencia por terrenos arenosos o blandos que le permiten excavar galerías en las que
resguardarse de la sequía y la insolación (Denton y Beebee, 1992; Denton y Beebee, 1994) .
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La reducida duración de su periodo larvario (Reques y Tejedo, 1997) le permite criar en
charcas de muy distinto tamaño, desde grandes praderas de inundación hasta cuerpos de agua
efímeros formados en las cunetas de los caminos o incluso en rodadas de vehículos. Lo que
tienen estos cuerpos de agua en común es que son someras (máx. 30-50 cm de profundidad, y
por tanto temporales), bien soleadas, y con orillas de pendiente suave y escasamente
vegetadas (Smith y Payne, 1980; Banks y Beebee, 1987; Warren y Buttner, 2008) . La elección
de este tipo de cuerpos de agua sin embargo conlleva un alto riesgo de mortandad larvaria por
desecación del medio acuático (Smith y Payne, 1980) , y pueden alcanzar elevadas
temperaturas dada su escasa profundidad y la ausencia de cubierta vegetal (Andren y Nilson,
1985) . No es sorprendente por tanto que los renacuajos de E. calamita soporten un amplio
rango de temperaturas (6 - 43 ˚C; Bregulla, 1988; García-París et al., 2004) . Las áreas de cría
preferentes son cuerpos de agua dulce y en la medida de lo posible evita los cuerpos de agua
salada o salobre (Banks y Beebee, 1987) . Sin embargo, es capaz de soportar condiciones
salobres si se ve abocado a ello, y los adultos llegan a tolerar hasta 13,5 ppt (454 mOsmol/l de
NaCl) en poblaciones de Alemania (Sinsch et al., 1992) . También se ha observado
reproducción en aguas salobres en el mar Báltico (Hagström, 1981) y en la costa inglesa
(Beebee, 1985) . En España, existen poblaciones en el sur de Córdoba adaptadas a tolerar
hasta 9-10 ppt durante la fase embrionaria (Gómez-Mestre y Tejedo, 2003; Gomez-Mestre et
al., 2004) y hasta 16-18 ppt durante la fase larvaria. Asimismo E. calamita cría en lagunas
endorreicas salobres en la provincia de Madrid (García-París et al., 1989) y en la provincia de
Alicante. La resistencia a la salinidad en E. calamita varía geográficamente indicando eventos
de adaptación local, y parece variar también latitudinalmente, siendo las poblaciones españolas
generalmente más tolerantes que las británicas (Gómez-Mestre y Tejedo, 2005) .
De modo análogo, a pesar de que las larvas de E. calamita pueden tolerar un amplio rango de
pH (5-9, y óptimamente entre 6 y 8; Beebee, 1983) , los adultos procuran evitar criar en agua
ácida (Banks y Beebee, 1987) . La tolerancia a la acidez del agua posiblemente esté sujeta
también a variación geográfica puesto que huevos a pH menores que 6 en Inglaterra sufrían
una elevadísima mortandad y una consiguiente infestación por Saprolegnia sp. (Banks y
Beebee, 1988) mientras que en algunas localidades del suroeste peninsular pueden
desarrollarse a mayores niveles de acidez (Diaz-Paniagua, com. pers.). Entre los criterios de
selección de hábitats para oviposición E. calamita también discrimina factores bióticos y así
evita charcas con fuerte presencia de renacuajos competitivamente superiores (Banks y
Beebee, 1987) .
Los juveniles ocupan un rango de hábitats similar al de los adultos, si bien con una mayor
afinidad por los sustratos húmedos, y como en el caso de los adultos no parecen verse
afectados por la presencia de ganado (Denton y Beebee, 1996) .
Abundancia
Es una especie abundante en España y la parte meridional de su distribución, pero llega a ser
escaso y a precisar medidas específicas de conservación en el Reino Unido, donde ha sufrido
fuertes declives (Beebee, 1983; Denton et al., 1997) . En España las zonas más delicadas son
las de la costa cantábrica, en la que las poblaciones están más dispersas y son de menor
tamaño (Pleguezuelos et al., 2002) . A lo largo de la costa vasca hay en la actualidad
únicamente dos poblaciones (en Gipuzkoa y Bizkaia) y ambas con números efectivos muy por
debajo de los mínimos viables (Garin-Barrio et al., 2007) . Ver Estructura y dinámica de las
poblaciones.
Estatus de conservación
Categoría Mundial IUCN (2006): Preocupación menor (LC) (Beja et al., 2008).
Categoría IUCN para España (2002): Preocupación menor (LC) (Reques y Tejedo, 2004).
Aparece no obstante como ‘Vulnerable’ en el Catálogo Vasco de Especies Amenazadas. Está
estrictamente protegida por el Convenio de Berna.
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Amenazas
Las mayores amenazas para esta especie son la desaparición de humedales y los atropellos
en carretera (Lizana, 1993; Fleming et al., 1996; Carretero y Rosell, 2000; García-París et al.,
2004; Garin-Barrio et al., 2007) . A pesar de que E. calamita sea capaz de criar en cuerpos de
agua efímeros como cunetas de carretera, étc, el éxito reproductor en tales condiciones es muy
bajo debido a la alta probabilidad de que se sequen antes de que se haya completado el
desarrollo. Por otro lado, la reproducción en España tiende a ser relativamente explosiva y
ceñida a las lluvias, por lo que es frecuente ver decenas de individuos, a menudo adultos
reproductores, dirigirse a las áreas de reproducción de forma sincrónica y ello los hace
susceptibles de elevada mortandad por atropello en carretera.
Medidas de conservación
En áreas en las que las poblaciones de E. calamita son alarmantemente reducidas, como en
Inglaterra o en la costa vasca, se ha intentado facilitar la reproducción mediante la confección
de una red de charcas someras temporales (Denton et al., 1997; Garin-Barrio et al., 2007;
Reques y Tejedo, 2008) . En Inglaterra también se llevaron a cabo desbrozos y manejo de
ganado para reducir el porte de las herbáceas en áreas adyacentes a las charcas de
reproducción. También se llevaron a cabo reintroducciones de poblaciones, de las que se
obtuvo el establecimiento de once nuevas poblaciones en expansión (Denton et al., 1997;
Buckley y Beebee, 2004) . El objetivo para poblaciones pequeñas y aisladas, con reducida
diversidad genética, es lograr unos tamaños poblacionales efectivos de al menos 50 individuos,
lo que implica tamaños censales de más de 200 individuos y una media de puestas de huevos
superior a 100 (Rowe y Beebee, 2004) .
Distribución
Especie paleártica, está ampliamente distribuida en Europa desde la Península Ibérica hasta
Bielorrusia y el oeste de Ucrania. Está presente en el Reino Unido y el suroeste de Irlanda,
llegando al sur de Suecia. El borde sur de la distribución coincide con la costa de la Península
Ibérica , asciende por Francia hacia el este discurriendo al pie de los Alpes y el norte de Austria
y Eslovaquia (Beebee, 2004) . Está presente en la mayor parte de la Península Ibérica y
ausente en las islas Baleares y Canarias (García-París et al., 2004), si bien ha sido citado en
las islas Medas (Balcells, 1955) . Presente en la mayor parte de Portugal (Crespo y Oliveira,
1989; Malkmus, 2004; Soares, 2008). Se distribuye por todas las provincias españolas
peninsulares, aunque es escaso en la cordillera cantábrica desde Asturias a Euskadi (Tejedo y
Reques, 1997; Reques y Tejedo, 2004) . En dicha franja solamente se encuentra en la parte
meridional de las provincias, tanto costeras como pirenaicas, con la excepción de dos
poblaciones costeras vascas (Garin-Barrio et al., 2007) . Tejedo y Reques (1997), Reques y
Tejedo (2004) y García-París et al. (2004) recogen en detalle las referencias para las distintas
provincias españolas.
En su distribución altitudinal, se encuentra desde el nivel del mar hasta los 1.900 m en la Serra
da Estrela en Portugal (Malkmus, 2004) y los 2.540 m en Sierra Nevada (Benavides et al.,
2001).
Ecología trófica
Los renacuajos se alimentan fundamentalmente de algas que crecen sobre el sustrato y de
detritos, y en menor medida de restos de fanerógamas en descomposición, siendo frecuente
también el carroñeo sobre conespecíficos u otra materia animal (Díaz-Paniagua, 1985, Tabla1;
Díaz-Paniagua et al., 2005) .
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Tabla 1. Composición de la dieta de E. calamita en charcas de Doñana, como media de los
porcentajes de incidencia en los individuos muestreados (Díaz-Paniagua, 1985).
Algas %
Cyanofíceas 23,1
Croococcales 21,4
Nostocales 2,2
Euchlorofíceas 70,8
Euchlorofíceas 35,6
Ulotrichofíceas 46,9
Zygofíceas 41,7
Chrysofíceas 25,6
Xantofíceas 1,3
Chrysofíceas ---
Bacillariofícea 29,2
Pirrofíceas 16,1
Dinofíceas 16,1
Euglenofíceas ---
Euglenofíceas ---
Algas sin identificar 1,1
%
Fanerógamas 47,4
Hongos 0,6
Protozoos ---
Bacterias 1,3
Animales 2,2
Rotíferos 0,8
Artrópodos ---
Nematodos ---
Polen 6,1
Detritos 98,9
Otros 5,0
Arena 77,8
Tras la metamorfosis, los sapillos pasan a ser carnívoros (Boomsma y Arntzen, 1985, Tabla 2)
Tabla 2. Composición de la dieta de subadultos capturados en 35 trampas de caída en
Holanda durante un experimento de mesocosmos (Boomsma y Arntzen, 1985)
Agosto 1972 Mayo 1973
Presas n= 52 n = 20
Collembola 47 ± 8 9 ± 3
Araneae < 3 mm 6 ± 1 7 ± 1
Diptera < 5 mm 2 ± 1 2 ± 0
Araneae 3 mm 1 ± 0 1 ± 0
Hemiptera 4 ± 1 1 ± 0
Hymenoptera 2 ± 0 1 ± 0
(avispas)
Coleoptera 5 mm 2 ± 0 2 ± 1
Acari 5 ± 1 1 ± 0
Coleoptera < 5 mm 2 ± 0 19 ± 5
Larvas 2 ± 0 1 ± 0
(Diptera, Coleoptera, Lepidoptera)
El contenido estomacal de los subadultos estuvo correlacionado con la disponibilidad
(abundancia y actividad) de invertebrados, indicando una falta de selección específica de
presas. En las presas de tamaño medio-grande se observó una relación positiva entre el
tamaño del sapo y el tamaño de la presa. La diversidad de presas consumidas en distintos
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hábitats, fases ontogenéticas, y épocas del año sugieren que esta especie es un generalista
trófico, capaz de explotar presas local y temporalmente abundantes.
La dieta de los adultos es estrictamente carnívora y se compone principalmente de escarabajos
(Coleoptera) y hormigas (Hymenoptera) (Tablas 3 a 5) (Beebee, 1983; Boomsma y Arntzen,
1985; Lizana et al., 1990; Banks et al., 1993; Bea et al., 1994).
Tabla 3. Dieta comparada de E. calamita, recogiendo datos de contenido estomacal (excepto
en los datos suecos, que provienen de muestras fecales) (Boomsma y Arntzen, 1985).
Suecia Reino
Unido Holanda Holanda España España
(Andrén y
Nilson
1979)
(Mathias
1971) D.Hillenius
(sin
publicar)
D.Hillenius
(sin
publicar)
(López-
Jurado
1982)
(Valverde
1967)
N = 10 N = 28 N = 5 N = 25 N = 62 N = 10
Collembola - 2 - 4 1 -
Dermaptera - 1 - - 0 4
Hemiptera 1 12 - 4 0 0
Diptera 3 20 - 5 1 -
Hymenoptera 35 20 15 51 72 55
Coleoptera 57 16 4 16 8 29
Arachnida 1 10 15 7 4 -
Crustacea - 1 66 0 1 -
Larvas 3 12 1 5 5 9
Tabla 4. Composición de la dieta de adultos del norte de Inglaterra (Beebee, 1983; Banks et
al., 1993) .
N= 23 individuos % de peso % de número
Hymenoptera 5 6
(hormigas)
Coleoptera < 5 mm 27 39
Coleoptera > 5 mm 40 45
Lepidoptera 2 2
(larvas)
Diptera 4 2
Larvas 2 3
Crustacea 2 1
(cochinillas)
Arachnida 4 2
Detritos 14 -
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Tabla 5. Dieta de E. calamita en el Sistema Central español (N= 2), en porcentaje de grupos de
presa (Lizana et al., 1990) .
%
Opiliones 1.96
Arañas 5.88
Dermápteros 3.92
Homópteros 1.96
Coleópteros 52.94
Himenópteros 1.96
Formícidos 25.49
Lepidópteros 3.92
Dípteros 1.96
El análisis de la dieta de 10 ejemplares (384 presas) de los Aiguamolls de l'Empordà muestra
también el predominio de Coleópteros e Himenópteros (Bea et al., 1994; Tabla 6).
Tabla 6. Dieta de E. calamita en los Aiguamolls de l'Empordà (Bea et al., 1994).
N=10 %
Coleópteros 22.7
Himenópteros 19.5
Lumbrícidos 3.9
Pulmonados 2.1
Araneidos 4.9
Opiliones 0.3
Isópodos 7.3
Quilópodos 4.4
Diplópodos 6.2
Dictiópteros 1.3
Dermápteros 9.1
Ortópteros 0.3
Dípteros 1.6
Larvas Dípteros 1.6
Lepidópteros 3.4
Homópteros 0.3
Heterópteros 0.3
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Biología de la reproducción y desarrollo
Epidalea calamita está descrito como especie de reproducción prolongada en el norte de
Europa, mientras que tiene un comportamiento reproductivo más bien explosivo en el área
mediterránea (Wells, 1977; Tejedo, 1988; Jakob et al., 2003; Richter-Boix et al., 2006) . En
cualquier caso, el período reproductor no es continuo y está muy asociado a episodios de
lluvia, si bien existe variación latitudinal y altitudinal en la fenología reproductiva de esta
especie. En el sur peninsular, las primeras puestas pueden encontrarse a continuación de las
primeras lluvias de otoño, o al comienzo del invierno, frecuentemente con un pico de
reproducción entre enero y comienzos de marzo (Díaz-Paniagua, 1992; Tejedo, 1992c, a; Díaz-
Paniagua et al., 2005) . En la mitad septentrional de la península la reproducción tiene lugar
más tarde, entre febrero y comienzos de junio (Alvarez et al., 1992; Miaud et al., 2000; Garin-
Barrio et al., 2007) . Con el incremento en latitud o altitud la fecha de puesta se retrasa hasta
bien entrada la primavera o incluso al verano, llegando a retrasarse hasta mayo y junio en alta
montaña (García-París et al., 2004) y en Francia (Jakob et al., 2003) y hasta agosto en
Alemania (Sinsch, 1988) . En ocasiones las poblaciones pueden desdoblar su esfuerzo
reproductor en dos pulsos, uno en otoño y otro en primavera (Richter-Boix et al., 2006) , o en
varios picos de puesta durante un mismo periodo reproductor (Díaz-Paniagua et al., 2005).
Periodos de sequía seguidos por episodios de lluvia incitan a los machos a acudir a las charcas
con rapidez y en muy poco tiempo (un par de días) pueden formarse grandes coros de machos
cantando (Beebee, 1983; Tejedo, 1988) . Durante el día los machos permanecen escondidos
en tierra en las inmediaciones de las charcas, a las que acuden durante la noche para llamar a
las hembras (Díaz-Paniagua et al., 2005) . En las áreas en que E. calamita cría de forma
prolongada y discontinua por espacio de varios meses, los eventos de reproducción están
normalmente asociados a episodios de lluvia precedidos de cierta sequía y una temperatura
mínima de 10 ºC (precedida de varios días de al menos 5 ºC de mínima; Banks y Beebee,
1986) . Los coros alcanzan el pico de actividad de 2 a 3 horas tras la puesta de sol y se alargan
hasta 2 – 3 horas antes de amanecer (López-Jurado, 1983) , en función de las condiciones
ambientales (temperatura y velocidad del viento) y el tamaño del coro. Los machos cantan
desde la orilla o en zonas someras, en postura erguida (Guirado Romero y Díaz-Paniagua,
1991) . Si la densidad de individuos es muy alta, algunos machos pueden cantar desde el
agua, flotando con las patas traseras estiradas (Beebee, 1983; López-Jurado, 1983) , al igual
que otros bufónidos.
El canto es un ‘rrrrrrrrrrRUIP’ que recuerda al de un grillo pero más prolongado
(http://www.amphibiaweb.org/sounds/Bufo_calamita.wav; http://www.fonozoo.com). La
estructura del canto es de llamadas simples de 0 - 40 a 0 – 80 s de duración y 1.200 – 1.830
Hz de frecuencia fundamental, con 11 a 28 pulsos de 12 a 28 ms de duración individual y unos
49 cantos / min con intervalos de silencio de 0,25 s (Arak, 1988b; Tejedo, 1989) . La intensidad
del canto varía en función del tamaño del macho y de las condiciones ambientales, tanto de
temperatura como del contexto social. Los machos grandes producen cantos más intensos y de
más bajas frecuencias que los machos pequeños (Arak, 1988b) , si bien la cadencia de la
llamada está relacionada con la temperatura (Arak, 1988b) . Dependiendo de la relación entre
el tamaño del cuerpo de agua y el número de individuos, los machos se distribuyen por la orilla
(a profundidades de entre 1 y 7 cm preferentemente) en pequeños grupos de 4-8 individuos
con 3- 4 m de separación entre individuos y distanciados de otros grupos similares por hasta
30- 40 m cuando las charcas son grandes (Beebee, 1983) . La extensión del coro depende del
número de individuos, indicando que los machos mantienen las distancias en la medida que el
tamaño de la charca lo permite (Guirado Romero y Díaz-Paniagua, 1991) . Estos números
cambian reduciendo rápidamente el espacio entre machos hasta unos pocos centímetros
cuando el número de individuos es alto. Los machos tienden a defender un territorio acústico
cuyo tamaño está positivamente correlacionado con el tamaño del individuo y son frecuentes
las luchas entre machos contiguos (Arak, 1988a, b) . Estas luchas entre machos están
relacionadas con la razón de sexos operativa y no con la densidad de individuos per se
(Tejedo, 1988) . Los machos usan la frecuencia del canto para determinar el tamaño de su
oponente y los machos grandes desplazan a los pequeños fuera de su territorio (Arak, 1983) .
Machos pequeños, a menudo más jóvenes, adoptan con frecuencia un comportamiento
satélite, manteniéndose silenciosos dentro del territorio acústico de un macho de gran tamaño
a la espera de interceptar hembras que se dirijan a éste. Los machos de mediano tamaño se
comportan facultativamente como cantores o como satélites en función de la intensidad de los
Gómez-Mestre, I. (2009). Sapo corredor – Epidalea calamita. En: Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles.
Salvador, A., Martínez-Solano, I. (Eds.). Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid.
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cantos circundantes (i.e. del tamaño de los demás machos; Arak, 1988a) . El éxito de
combates entre machos por hembras ya en amplexo es mínimo (Tejedo, 1992b) . La
proporción de machos cantores va disminuyendo en favor de la de machos silentes a medida
que avanza la duración del coro (Guirado Romero y Diaz-Paniagua, 1991) .
La razón de sexos en las charcas durante la época reproductora está muy sesgada a favor de
los machos (ver Estructura y dinámica de las poblaciones). La mitad de las hembras entran en
amplexo con el primer macho que encuentran, mientras que la otra mitad visita varios machos
antes de amplexarse, con una tendencia a preferir machos grandes con un canto de elevada
intensidad y baja frecuencia (Arak, 1988b; Tejedo, 1992b) .
El amplexo en E. calamita es subaxilar. Las hembras procuran rechazar machos que no estén
cantando (Arak, 1988b) , aunque a pesar de sus esfuerzos (emiten llamadas de suelta y se
entierran en el fango y entre la vegetación) es raro que una vez amplexadas logren sacudirse al
macho de encima (Arak, 1988b) . Los amplexos pueden durar entre 1 y 24 horas (Lopez-
Jurado, 1983; Arak, 1988b) . En ocasiones pueden verse grupos de machos pugnando unos
con otros por amplexar a la hembra y formando una mêlée que con frecuencia termina
ahogando a la hembra.
La permanencia de los adultos en las charcas durante la época de cría es muy diferente entre
machos y hembras. En Cumbria, Inglaterra, los machos permanecen en las charcas cantando y
aguardando la oportunidad de conseguir amplexos entre 1 y 40 días, y obtienen entre 0 y 7
amplexos por temporada (Arak, 1988b) . Las hembras en cambio permanecen sólo una o dos
noches en la charca, se amplexan, realizan la puesta y se marchan (Salvador y Carrascal,
1990) . El éxito reproductor en los machos está indirectamente ligado al tamaño corporal
porque machos más grandes tienen una permanencia en las charcas más prolongada y ésta sí
está asociada al éxito reproductor (Arak, 1988b; Tejedo, 1992b) . En cambio el éxito
reproductor de las hembras crece exponencialmente con su tamaño y también depende del
momento en que se realiza la puesta, ya que las puestas tardías sufren mayor riesgo de
desecación (Tejedo, 1992a) .
La puesta tiene la estructura de un largo cordón gelatinoso (de hasta unos 2 m y 5- 10 mm de
grueso) depositado en forma de madeja sobre el fondo en el que los huevos están dispuestos
en una ó dos filas. Las puestas se realizan en la orilla de las charcas, en áreas bien soleadas y
desprovistas de cobertura vegetal, a una profundidad que varía entre 3 y 16 cm (López-
Jurado, 1983; Díaz-Paniagua et al., 2005) . El número de huevos y el tamaño de los mismos
covaría con el tamaño de la hembra, si bien existe una relación de costes-beneficios entre el
tamaño de puesta y el tamaño de huevo (Marangoni et al., 2008) . El número de huevos por
puesta oscila entre 1.500 y 5.620 y el tamaño de huevo entre 1 y 1,65 mm (Beebee, 1983;
Arak, 1988b; Marangoni et al., 2008) . El tamaño de la puesta y el tamaño del huevo covarían
con el tamaño de la hembra (ver Variación geográfica).
La duración del desarrollo embrionario es variable y es función de la temperatura, pero puede
durar entre 5 y 12 días en el sur peninsular (González de la Vega, 1988) . El tamaño de los
renacuajos recién eclosionados (antes de que comiencen a alimentarse ellos mismos) es
función del tamaño del huevo y de la duración del periodo embrionario, y varía entre 3,5 y 8
mm (García-París et al., 2004) . Los renacuajos son negruzcos y pequeños comparados con la
mayoría de otros anfibios (ver Descripción). Como en el resto de los anfibios, la duración del
periodo larvario depende de las condiciones ambientales en que se desarrollan, pero tiene un
periodo larvario comparativamente más corto que el del resto de los anfibios europeos
(Beebee, 1983) . Este corto periodo larvario parece ser una adaptación a los ambientes
temporales y hasta efímeros en los que cría. Altas densidades larvarias afectan negativamente
al crecimiento y causan retrasos en la fecha de metamorfosis (Tejedo y Reques, 1992; Golay y
Durrer, 1994; Gómez-Mestre y Tejedo, 2002) . Sin embargo, el estadio en el que los renacuajos
se ven expuestos a condiciones de bajas ingestas tiene una gran importancia; si los renacuajos
han disfrutado de buenas condiciones de crecimiento iniciales, pueden alcanzar la
metamorfosis sin retrasos a pesar de experimentar competencia intraespecífica (Tejedo y
Reques, 1994) . Los renacuajos de E. calamita sufren mortandades masivas, a lo largo de toda
su distribución, causadas por la desecación de los efímeros cuerpos de agua en que a menudo
se desarrollan (García-París et al., 2004) . Los renacuajos de E. calamita parecen no ser
capaces de acelerar su desarrollo en respuesta a la desecación de la charca (Reques y Tejedo,
1997; Brady y Griffiths, 2000) , aunque en ocasiones, a baja densidad, sí se ha detectado un
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efecto de aceleración (Tejedo y Reques, 1994) . En cualquier caso, este efecto está muy
matizado por el efecto de la densidad larvaria y la disponibilidad de alimento. La densidad
larvaria fluctúa mucho, con extremos de unos 1.000 renacuajos por litro en el núcleo de
agregaciones de larvas (ver Comportamiento), y unas densidades más frecuentes de unos 6-7
renacuajos por litro. La densidad larvaria ejerce un importante efecto negativo sobre la talla de
los metamórficos (Tejedo y Reques, 1992; Gomez-Mestre y Tejedo, 2002) . La competencia
interespecífica, por los recursos o por interferencia, con otros anfibios puede también afectar
sensiblemente la fecha de metamorfosis y el tamaño alcanzado (Bardsley y Beebee, 1998;
Gomez-Mestre y Tejedo, 2002 ; ver Interacciones entre especies).
Los renacuajos sobreviven por encima de los 10 ºC , aunque el desarrollo transcurre
normalmente por encima de los 20 ºC (Beebee, 1983) . Dada la sensibilidad de la tasa de
desarrollo y la tasa de crecimiento a las condiciones ambientales, el periodo larvario y el
tamaño en metamorfosis muestran mucha variación. El periodo larvario tiene generalmente una
duración de entre 24 y 54 días (Banks y Beebee, 1987; Gomez-Mestre y Tejedo, 2002; García-
París et al., 2004) , la talla tras la metamorfosis varía entre 6,7 y 13 mm (Beebee, 1983;
García-París et al., 2004) y el peso entre 40 y 100 mg (Tejedo y Reques, 1992; Gomez-Mestre
y Tejedo, 2002) .
Los juveniles recién metamorfoseados pueden permanecer durante unos días en la orilla de las
charcas, alimentándose de pequeños invertebrados asociados al limo. Posteriormente los
animales se dispersan y se sabe relativamente poco de lo que sucede con ellos. La tasa de
crecimiento juvenil es muy alta, creciendo entre tres y cuatro veces su tamaño inicial en pocos
meses hasta alcanzar entre 30 y 50 mm en su segundo año de vida en las poblaciones
inglesas (Beebee, 1983) y de 26 a 40 mm en España (Salvador, 1985) . Los datos más
detallados sobre tasas de crecimiento juvenil están basados en estudios en condiciones
artificiales. En situación de mesocosmos en Holanda, los juveniles de E. calamita crecieron 10
mm desde junio al otoño (Boomsma y Arntzen, 1985) . En un experimento de laboratorio en
España, los juveniles crecieron de 15 a 70 mg en cinco semanas en condiciones de humedad
(potencial hídrico de -150 kPa) y alimento ad libitum (Gómez-Mestre y Tejedo, 2005) . No
obstante, esta tasa de crecimiento se vio reducida en un sustrato más seco (-1150 kPa), en el
que los juveniles solamente alcanzaron 47 mg en el mismo plazo. A estas diferencias
contribuyeron que en el ambiente seco los juveniles pasaran más tiempo inactivos enterrados,
y que disminuyera su eficacia de captura de presas (Gómez-Mestre y Tejedo, 2005) .
Estructura y dinámica de poblaciones
Como en muchos otros anfibios (Morrison y Hero, 2003) , en E. calamita parece existir una
relación entre la latitud y la tasa de crecimiento post metamorfosis que deviene en diferencias
latitudinales en tamaño. En el caso de las hembras, también existe variación latitudinal en la
fecha de madurez sexual, la longevidad, y el periodo reproductivo potencial, aumentando éstas
con la latitud a expensas de una reducción en el tamaño corporal (Leskovar et al., 2006) . Así,
tanto machos como hembras pueden madurar a los dos años de edad y con unos 43 mm de
SVL en Europa central e Inglaterra (Denton y Beebee, 1993) , pudiendo retrasarse a los tres
años en algunas poblaciones inglesas (Banks et al., 1993) , y hasta los cuatro años en Suecia
(Boomsma y Arntzen, 1985) . En España por lo general también alcanzan la madurez sexual a
los dos años (Tejedo et al., 1997; Díaz-Paniagua et al., 2005; Leskovar et al., 2006) . El tamaño
mínimo de los machos encontrados en amplexo en Córdoba fue de 50,3 mm (López-Jurado,
1983) , mientras que el tamaño de los individuos que se reproducen por primera vez en Lleida
fue de 77,2 y 81,0 para machos y hembras, respectivamente (Leskovar et al., 2006) . Los
individuos de dos años que se reprodujeron por primera vez constituyeron una pequeña
fracción de los adultos reproductores (11,4% de los machos y 8,1% de las hembras; Leskovar
et al., 2006) . La vida media es de 3 años en los machos y de 4 en las hembras, con una edad
máxima promedio de 8 años para ambos sexos (Leskovar et al., 2006) , aunque
ocasionalmente se han encontrado hembras de 10 y hasta 17 años de edad (Banks et al.,
1993) .
Las estimas de razón de sexos pueden variar notablemente dependiendo de si se calculan en
las charcas de reproducción o en el medio terrestre. Beebee (1983) sugiere que el rango
habitual de variación entre poblaciones en la razón de sexos puede ser de 1,7-4:1.
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Observaciones en el medio terrestre y fuera de la época reproductora en la Reserva Biológica
de Doñana dieron estimas de razón de sexos de 1,16:1 (Díaz-Paniagua et al., 2005) .
La densidad estimada de individuos varía en Inglaterra entre 3 y 62.9 individuos ha-1, (Denton
y Beebee, 1993) y en Holanda entre 20 y 60 individuos por ha-1 (Boomsma y Arntzen, 1985) .
La densidad poblacional condiciona el tamaño corporal, al menos en el caso de los machos
durante su primer año de edad, dándose una correlación negativa entre ambos (Denton y
Beebee, 1993) . La densidad poblacional depende principalmente de la producción de
juveniles, y ésta depende de la cantidad y permanencia de charcas apropiadas disponibles en
el entorno, sin que parezca haber una mortandad juvenil denso-dependiente (Beebee et al.,
1996) .
La dinámica de las poblaciones de E. calamita puede ajustarse a un sistema de
metapoblaciones en el que el flujo de migración entre lugares de cría está muy sesgado a favor
de las hembras (Sinsch, 1992) . Un análisis genético (basado en microsatélites) de la
estructura poblacional en tres regiones de Inglaterra indicó la existencia de una metapoblación
mixta, en el que los demes presentaban una escasa pero significativa diferenciación genética
con un patrón de aislamiento por distancia (Rowe et al., 2000) . La existencia de núcleos
poblacionales con mayor diversidad y tamaño poblacional efectivo sugirió que en algunas áreas
el flujo génico podía ser asimétrico y por tanto darse una situación de islas-continente, en el
que al menos una de la subpoblaciones fuera más estable que el resto y ejerciera de fuente
(Rowe et al., 2000; Stevens et al., 2006) . La calidad y estructura del paisaje en la matriz entre
núcleos poblacionales es importante para la dispersión de los juveniles (ver Comportamiento).
Las áreas urbanas y la red de carreteras sin embargo fragmentan y aislan los núcleos
poblacionales, impidiendo el establecimiento de las estructuras metapoblacionales que se
organizan en extensas áreas naturales protegidas en las que los cuerpos de agua se hallan
intermitentemente distribuidos (Rowe et al., 2000) . En Europa central y en Inglaterra la
diversidad genética es con frecuencia baja y los tamaños efectivos de población también,
incluso en los casos en los que aún no se aprecian déficit de heterocigotos (Beebee y Rowe,
2000; Stevens et al., 2006) . En algunos casos se ha podido comprobar que la reducción en la
diversidad genética está unida a una reducción en el fitness o eficacia biológica (Rowe y
Beebee, 2003) . Estimas genéticas obtenidas mediante análisis de aloenzimas en poblaciones
alemanas indicaron la existencia de segregación temporal de poblaciones en una misma
localidad, llegando a presentar mayores distancias genéticas entre poblaciones temporales en
una misma localidad que entre poblaciones sincrónicas de localidades diferentes (Sinsch,
1992) . En concordancia con la hipótesis de Iberia como refugio pleistocénico de E. calamita
(ver Origen y evolución), existe una pronunciada clina latitudinal de diversidad genética neutral.
Así, las poblaciones ibéricas analizadas presentan una alta diversidad genética que va
disminuyendo con la latitud y se reduce drásticamente en los bordes septentrionales de la
distribución (Beebee y Rowe, 2000; Gómez-Mestre y Tejedo, 2004) . Las poblaciones
estudiadas en el sur peninsular mostraron, al contrario que las poblaciones del norte de
Europa, una escasa diferenciación poblacional, una ausencia de aislamiento por distancia, y un
flujo génico estimado moderado a alto (Gómez-Mestre y Tejedo, 2004) . Esta falta de
estructura geográfica (la mayor parte de la variación genética se encuentra dentro de
población) sugiere la persistencia de flujo génico entre poblaciones ó un aislamiento muy
reciente de las mismas (Gómez-Mestre y Tejedo, 2004) . Sin embargo las poblaciones de E.
calamita en el sur peninsular no deben considerarse genéticamente homogéneas puesto que
existen entre ellas notables divergencias en variación genética cuantitativa, al menos en lo
referente a su capacidad larvaria de tolerancia al estrés osmótico (Gómez-Mestre y Tejedo,
2004) . Esta discordancia entre la variación genética neutral y la variación genética adaptativa
señala la necesidad de incorporar ésta última a los estudios de conservación, puesto que los
marcadores neutrales pueden obviar divergencias adaptativas muy significativas.
Recientemente se ha realizado un intento de aplicar análisis bayesianos a información genética
poblacional obtenida por microsatélites para delimitar analíticamente las poblaciones (Rowe y
Beebee, 2007) . Este tipo de herramientas pueden también tener una aplicación inmediata en
la conservación de las poblaciones naturales ya que permiten determinar qué núcleos
poblacionales conviene mantener conectados facilitando el flujo génico mediante una gestión
adecuada del hábitat.
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Interacciones entre especies
A pesar de la tendencia de E. calamita a criar en charcas de corto hidroperiodo que son menos
explotadas por otras especies de anfibios, pueden experimentar competencia interespecífica
con especies como Bufo bufo y Rana temporaria. La competencia interespecífica suele tener
un mayor impacto sobre la viabilidad y crecimiento de E. calamita que la competencia
intraespecífica (Bardsley y Beebee, 2001b; Gómez-Mestre y Tejedo, 2002) . La capacidad
competitiva relativa entre renacuajos de tamaño similar viene a menudo dictada por el efecto
de prioridad, por el cual las especies de fenología temprana tienen ventaja por comenzar a
crecer y desarrollarse antes de manera que para cuando las otras especies crían, ellas ya
cuentan con renacuajos de cierto tamaño. Este efecto de prioridad determina a menudo la
superioridad competitiva de Bufo bufo sobre E. calamita, quienes tienen un gran solapamiento
de nicho trófico. En presencia de B. bufo, E. calamita modifica su distribución espacial dentro
de la charca (Bardsley y Beebee, 1998) , lo que no evita que ralentice su desarrollo, aumente
su mortalidad premetamórfica y disminuya su tamaño en metamorfosis (Bardsley y Beebee,
1998; Gómez-Mestre y Tejedo, 2002) . Además de competencia por los recursos, la
competencia con B. bufo y R. temporaria parece ser también de interferencia, mediada por un
organismo unicelular (Anurofeca (=Prototheca) richardsii) transmitido en las heces (Beebee,
1991) . Este organismo es excretado en mayor medida por los renacuajos grandes, afecta a la
capacidad de asimilar nutrientes en el renacuajo que lo ingiere, y atrae a las larvas pequeñas,
incrementando su coprofagia y alejándolas de las fuentes de comida de alta calidad (Beebee y
Wong, 1992; Griffiths et al., 1993; Bardsley y Beebee, 2001a) . La capacidad competitiva de E.
calamita frente a B. bufo muestra variación geográfica en el sur de España, donde se ha
observado que una población sintópica con B. bufo compite mejor que poblaciones alotópicas
(Gomez-Mestre y Tejedo, 2002) . Los renacuajos de E. calamita son por lo general pobres
competidores y sufren grandes mermas en su tasa de crecimiento frente a casi cualquier otra
especie (Richter-Boix et al., 2007) .
Estrategias antipredatorias
Se ha mencionado que E. calamita pudiera pudiera ser impalatable para depredadores
vertebrados, como en el caso de embriones de E. calamita frente a los tritones Lissotriton
vulgaris y L. helveticus (Denton y Beebee, 1991) . Asimismo, se ha demostrado que los
huevos de E. calamita son impalatables para renacuajos de Rana dalmatina (Heusser, 2001) .
Esta presunta impalatabilidad se debería a bufotoxinas presentes en otros bufónidos, pero no
han sido determinadas en esta especie. Existen por el contrario numerosos ejemplos de
depredación de huevos y larvas de E. calamita por un amplio abanico de depredadores
vertebrados e invertebrados (ver Depredadores), lo que niega que la impalatabilidad sea una
característica general de las fases tempranas de esta especie. Así, renacuajos de E. calamita
provenientes de Sierra Morena no resultaron inpalatables para galápagos (Emys orbicularis y
Mauremys leprosa; Gómez-Mestre y Keller, 2003) , ni renacuajos de Doñana resultaron
inpalatables para el tritón pigmeo (Triturus pygmaeus) o el gallipato (Pleurodeles waltl;
(Portheault et al., 2007) .
Sí se ha estudiado en cambio el papel de la envuelta gelatinosa de las puestas. Recientemente
se ha comprobado que la gelatina que recubre a los huevos de E. calamita puede constituir una
barrera defensiva para depredadores invertebrados de pequeño tamaño (Portheault et al.,
2007) .
Los adultos, cuando son atrapados, pueden emitir un grito de unos 250 ms que puede inducir la
liberación, y adoptan una postura rígida acompañada de secreción glandular repelente en la
región dorsal (Weber, 1978; García-París et al., 2004) .
Depredadores
Las culebras de agua Natrix natrix y Natrix maura depredan sobre los adultos (González de la
Vega, 1988; Banks et al., 1993; Bea et al., 1994) , especialmente sobre los machos, que pasan
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más tiempo en el agua. Esto puede llegar a introducir un sesgo en la estructura de edades por
sexo de la población y hacer que las hembras alcancen una edad mucho más avanzada que
los machos (Banks et al., 1993 ; ver Estructura y dinámica de poblaciones). Algunas aves
depredan sobre adultos de E. calamita, como es el caso de Larus ridibundus, Pica pica (Arak,
1988) , aunque son parte reducida de su dieta. No se ha detectado en cambio en la comarca
de Doñana como componente de la dieta de lechuzas (a pesar de que los anfibios suponen un
10% de las mismas; J. Román, com. pers.), ni de prácticamente ninguna otra rapaz o mamífero
carnívoro (Díaz-Paniagua et al., 2007), con la excepción del tejón (Revilla, 1998) .
Las puestas y larvas de E. calamita son depredadas tanto por vertebrados como por
invertebrados:
Vertebrados
Cyprinodontiformes
Scardinius erythrophthalmus (Denton y Beebee, 1997) .
Caudata
Lissotriton boscai (Portheault et al., 2007) .
Lissotriton helveticus (Denton y Beebee, 1991) .
Lissotriton vulgaris (Denton y Beebee, 1991) .
Pleurodeles waltl (larvas) (Portheault et al., 2007) .
Triturus pygmaeus (Portheault et al., 2007) .
Anura
Bufo bufo (larvas) (Banks y Beebee, 1987) .
Pelobates cultripes (larvas) (Tejedo, 1991) .
Pelodytes punctatus (larvas) (Tejedo, 1991) .
Rana temporaria (larvas) (Banks y Beebee, 1987) .
Passeriformes
Motacilla alba (Borrás, 1995) .
Squamata
Natrix maura (Bea et al., 1994) .
Testudines
Emys orbicularis (Gómez-Mestre y Keller, 2003) .
Mauremys leprosa (Gómez-Mestre y Keller, 2003) .
Invertebrados
Coleoptera
Dytiscus pisanus (Tejedo, 1993)
Cybister lateralimarginalis (Portheault et al., 2007) .
(adultos y larvas)
Notostraca
Triops cancriformis (Portheault et al., 2007) .
Hemiptera
Notonecta glauca (larvas) (Portheault et al., 2007) .
Odonata
Libellula sp. (larvas) (Portheault et al., 2007) .
La presión de depredación varía mucho a distintas escalas geográficas, pero suele ser
frecuente e intensa la depredación por escarabajos acuáticos y larvas de libélula. La
depredación por vertebrados es más esporádica pero puede tener efectos locales muy
importantes debido a la alta capacidad de consumo individual. Estimas de depredación en la
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fase embrionaria en Cumbria, Inglaterra, dieron una tasa de puestas atacadas de entre 0.3 y
3% (Banks y Beebee, 1987) . En el Parque Nacional de Doñana la presencia de depredadores
en las charcas habitadas por E. calamita fueron muy altas, y llegaron a causar mortandades de
hasta 95-100 % (Portheault et al., 2007) . En las últimas décadas, el cangrejo rojo americano
(Procambarus clarkii), una especie exótica invasora, se ha extendido por el suroeste ibérico.
Esta especie tiene una gran capacidad depredadora sobre huevos y larvas de anfibios en
general y de E. calamita en particular (Cruz y Rebelo, 2005; Cruz et al., 2006; Portheault et al.,
2007) , pudiendo causar severos impactos en las poblaciones locales (Cruz et al., 2006) .
Parásitos
A lo largo de su distribución, E. calamita es parasitado por trematodos (Vojtkova y Roca, 1994)
, nematodos (Fernández et al., 1987) , y protozoos (Vojtkova y Roca, 1993) . De estas
especies, sólo los nematodos y los cestodos han sido descritos para la Península Ibérica
(García-París et al., 2004) .
Actividad
Epidalea calamita se entierra durante épocas del año adversas climatológicamente: hiberna en
el norte de Europa y estiva en el sur. También hiberna en aquellas regiones de la península
Ibérica sometidas a bajas temperaturas durante el invierno. En ambos casos, los sapos
corredores se entierran en madrigueras que excavan ellos mismos cuando el sustrato lo
permite, y se cobijan bajo piedras, troncos, etc, cuando el sustrato no permite la excavación.
Estas madrigueras tienen más de 20 cm de profundidad, llegando a 50-60 cm (López-Jurado,
1982; Denton y Beebee, 1993) y hasta 3 m en Alemania (Beebee, 1983) . Los mismos refugios
pueden llegar a usarse tanto en invierno como en verano, profundizando más o menos en
función de la severidad de las condiciones climáticas. En condiciones de reducida humedad,
los juveniles incrementan el tiempo que pasan enterrados (Gomez-Mestre y Tejedo, 2005) ; ver
Biología de la reproducción y desarrollo). La elección de los lugares de hibernación no parece
atender al riesgo de inundación (Bosman et al., 1996) , sino al sustrato y la vegetación
circundante. No hay evidencias naturales de mortalidad asociada a inundación de áreas de
hibernación (Denton y Beebee, 1993) , a pesar de que inundaciones experimentales en
condiciones seminaturales indican que E. calamita soportaría muy mal tales inundaciones
(Bosman et al., 1997) . Los sapos corredores emergen de sus refugios periódicamente durante
la noche para rehidratarse y alimentarse, incrementando la frecuencia y duración de sus
incursiones fuera de refugio antes de la reproducción. Por regla general, E. calamita requiere
un rango de temperaturas de entre 10 y 15 ºC durante el día y 8 ºC durante la noche para
volverse activo de manera consistente (Beebee, 1983) . Esta especie es fundamentalmente
nocturna, comenzando su actividad al atardecer. La orientación de los sapos hacia las fuentes
de agua parece basarse en un sistema multisensorial (pistas visuales, olfativas, y
geomagnéticas) y depende en gran medida de la experiencia individual previa en el área
(Dall'Antonia y Sinsch, 2001) . Las migraciones hacia las áreas de cría sin embargo están
mediadas principalmente por la guía acústica de los machos que primero alcanzan el cuerpo de
agua e inician el canto. El rango de temperaturas a las que E. calamita permanece activo en la
época de reproducción es entre 14 y 25 ºC en la mayor parte de su distribución.
Biología térmica
Ver Hábitat, Actividad y Biología reproductiva y desarrollo.
Dominio vital
Las áreas de campeo de los adultos varían enormemente (entre 50 y 1.000 m2) y no difieren
entre sexos (Denton y Beebee, 1993) .
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Movimientos
La filopatría de esta especie depende de la estructura del hábitat, el número de charcas
disponibles y la distancia entre ellas. Pueden mostrar alta filopatría y reducida dispersión
reproductiva (Sinsch, 1988; Huste et al., 2006) , pero también se han detectado recorridos de
hasta 500 m entre lugares de cría (Miaud et al. 2000) . Los machos muestran una filopatría
más acentuada que las hembras (Sinsch, 1992; Sinsch y Seidel, 1995) . Las distancias
recorridas aumentan fuera de la época de cría, llegando a alcanzar los 4.411 m si bien la
inmensa mayoría de las veces los sapos se localizan en un radio de 700 m de la charca de cría
(Miaud et al., 2000) . Estas migraciones a más largas distancias fuera de la época de cría
confieren a la especie una cualidad de especie pionera que rápidamente coloniza hábitats en
etapas tempranas de sucesión ecológica (Boomsma y Arntzen, 1985) . No obstante la
dispersión durante la fase juvenil es más importante que la de la fase adulta, y los juveniles
tienden a escoger hábitats abiertos y a evitar en cambio áreas de cultivo (Stevens et al., 2004;
Stevens et al., 2006) . Esta preferencia apunta por tanto a que la estructura del paisaje en el
terreno entre parches de hábitat propicios (matriz) puede ser determinante en la conectividad y
viabilidad de las metapoblaciones de E. calamita.
Comportamiento
Los renacuajos forman en ocasiones agregaciones en las orillas de las charcas (Griffiths y
Foster, 1998) , y nadan de forma conspicua sin buscar el refugio de la vegetación. Este
comportamiento pudiera estar facilitado por la presunta impalatabilidad frente a algunos
depredadores vertebrados (Denton y Beebee, 1991; Griffiths y Foster, 1998; Heusser, 2001) .
No obstante la impalatabilidad de los huevos y larvas de E. calamita parece improbable dado el
gran número de depredadores que posee (ver Depredadores).
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... Epidalea calamita is a bufonid toad that thrives in diverse habitats, including unaltered as well as human-modified systems, in extensive areas in central and western Europe (Gomez-Mestre, 2014). Owing to the variable climatic conditions throughout this vast area, the phenology of this species is asynchronous, with aestivation being common in hot regions and hibernation occurring in cold climates (Gomez-Mestre, 2014). This species is primarily nocturnal, and its activity and reproduction take place during wet and not excessively cold weather, which happens during winters in warmer regions and in the spring in colder regions (Gomez-Mestre, 2014). ...
... Owing to the variable climatic conditions throughout this vast area, the phenology of this species is asynchronous, with aestivation being common in hot regions and hibernation occurring in cold climates (Gomez-Mestre, 2014). This species is primarily nocturnal, and its activity and reproduction take place during wet and not excessively cold weather, which happens during winters in warmer regions and in the spring in colder regions (Gomez-Mestre, 2014). Under adverse circumstances, they rest under rocks or logs, or in dens they burrow in loose soils, safe from predators (Gomez-Mestre, 2014). ...
... Under adverse circumstances, they rest under rocks or logs, or in dens they burrow in loose soils, safe from predators (Gomez-Mestre, 2014). These toads are potential prey of a wide array of predators, including snakes (e.g., Natrix maura and Natrix astreptophora), birds (e.g., Larus ridibundus and Pica pica) and mammals (e.g., Meles meles), among others (see Gomez-Mestre, 2014). When under attack, toads use intermittent runs to flee (Zamora-Camacho, 2018). ...
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Background Animal behaviour is under strong selection. Selection on behaviour, however, might not act in isolation from other fitness-related traits. Since predators represent outstanding selective forces, animal behaviour could covary with antipredator defences, such that individuals better suited against predators could afford facing the costs of riskier behaviours. Moreover, not all individuals undergo equivalent degrees of predation pressure, which can vary across sexes or habitats. Individuals under lower predation pressure might also exhibit riskier behaviours. Methods In this work, I tested these hypotheses on natterjack toads ( Epidalea calamita ). Specifically, I gauged activity time, exploratory behaviour and boldness in standard laboratory conditions, and assessed whether they correlated with body size and antipredator strategies, namely sprint speed, parotoid gland area and parotoid gland colour contrast. Additionally, I compared these traits between sexes and individuals from an agrosystem and pine grove, since there is evidence that males and agrosystem individuals are subjected to greater predation pressure. Results Sprint speed as well as parotoid gland contrast and size appeared unrelated to the behavioural traits studied. In turn, body mass was negatively related to activity time, boldness and exploration. This trend is consistent with the fact that larger toads could be more detectable to their predators, which are mostly gape unconstrained and could easily consume them. As predicted, females exhibited riskier behaviours. Nonetheless, agrosystem toads did not differ from pine grove toads in the behavioural traits measured, despite being under stronger predation pressure.
... With regard to species-specific movement distances, we only detected a significant difference between two species. Epidalea calamita had a lower average movement distance than P. perezi, which differed from our expectations given the highly terrestrial habits of E. calamita (Gómez-Mestre 2014). This species was more frequently detected in the terrestrial matrix than in ponds, resulting in shorter average movement distances than for P. perezi, which were almost exclusively detected in ponds, in accordance with their aquatic habits (Egea-Serrano 2014). ...
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Context Robust assessment of functional connectivity in amphibian population networks is essential to address their global decline. The potential of graph theory to characterize connectivity among amphibian populations has already been confirmed, but the movement data on which modelled graphs rely are often scarce and inaccurate. While probabilistic methods that account for intraspecific variability in dispersal better reflect the biological reality of functional connectivity, they must be informed by systematically recorded individual movement data, which are difficult to obtain for secretive taxa like amphibians. Objectives Our aim is to assess the applied potential of probabilistic graph theory to characterize overall connectivity across amphibian pondscapes using fine-scale capture-recapture data, and to inform conservation management based on the role of ponds on functional connectivity. Methods We monitored an amphibian community in a pondscape located in a Spanish “dehesa” for 2 years. Photoidentification was used to build capture histories for individuals of six species, from which dispersal kernels and population sizes were estimated to model probabilistic graphs. Results We obtained kernels of variable robustness for six species. Node importance for connectivity varied between species, but with common patterns such as shared road crossing areas and the presence of coincident interconnected pond clusters. Conclusions The combination of photoidentification, capture-recapture data and graph theory allowed us to characterize functional connectivity across the pondscape of study accounting for dispersal variability and identify areas where conservation actions could be most efficient. Our results highlight the need to account for interspecific differences in the study and management of amphibian pondscapes.
... Specifically, these analyses revealed a positive association of all amphibian species with the amount of natural vegetation, and negative responses to crop cover. The exception is E. calamita, which seems to be more dependent on local variables, especially pond area and depth [75], and thus more indifferent to agricultural management regimes. A positive relationship between amphibian richness and natural vegetation cover has been found in previous studies [45,[76][77][78]. ...
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Agricultural intensification has been associated with biodiversity declines, habitat fragmentation and loss in a number of organisms. Given the prevalence of this process, there is a need for studies clarifying the effects of changes in agricultural practices on local biological communities; for instance, the transformation of traditional rainfed agriculture into intensively irrigated agriculture. We focused on pond-breeding amphibians as model organisms to assess the ecological effects of agricultural intensification because they are sensitive to changes in habitat quality at both local and landscape scales. We applied a metacommunity approach to characterize amphibian communities breeding in a network of ponds embedded in a terrestrial habitat matrix that was partly converted from rainfed crops to intensive irrigated agriculture in the 1990s. Specifically, we compared alpha and beta diversity, species occupancy and abundance, and metacommunity structure between irrigated and rainfed areas. We found strong differences in patterns of species occurrence, community structure and pairwise beta diversity between agricultural management groups, with a marked community structure in rainfed ponds associated with local features and the presence of some rare species that were nearly absent in the irrigated area, which was characterized by a random community structure. Natural vegetation cover at the landscape scale, significantly lower on the irrigated area, was an important predictor of species occurrences. Our results suggest that maintaining both local and landscape heterogeneity is key to preserving diverse amphibian communities in Mediterranean agricultural landscapes.
... The Natterjack toad (Bufo calamita), is a species that breeds in temporal wet habitats and shows a high plasticity with respect to the beginning and the end of the breeding season, depending on altitude, latitude, temperature and water availability ( Gómez-Mestre, 2014). Banks & Beebee (1986) and Sinsch (1988) reported that long dry periods followed by rain may cause male toads to move to the ponds around two days after the rain, where they form choruses at night. ...
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Common toads have been used since ancient times for remedies and thus constitute excellent biological material for pharmacological and natural product research. According to the results of a previous analysis of the therapeutic use of amphibians in Spain, we decided to carry out a histological study that provides a complementary view of their ethnopharmacology, through the natterjack toad (Epidalea calamita). This species possesses a characteristic integument, where the parotoid glands stand out, and it has been used in different ethnoveterinary and ethnomedical practices. This histological study of their glandular variability allow us to understand the stages through which the animal synthesises and stores a heterogeneous glandular content according to the areas of the body and the functional moment of the glands. To study tegumentary cytology, a high-resolution, plastic embedding, semi-thin (1 micron) section method was applied. Up to 20 skin patches sampled from the dorsal and ventral sides were processed from the two adult specimens collected, which were roadkill. Serous/venom glands display a genetic and biochemical complexity, leading to a cocktail that remains stored (and perhaps changes over time) until extrusion, but mucous glands, working continuously to produce a surface protection layer, also produce a set of active protein (and other) substances that dissolve into mucous material, making a biologically active covering. This study provides a better understanding of the use of traditional remedies in ethnoveterinary medicine.
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Due to their assumed costs, simultaneous antipredator strategies are expected to face trade-offs, which, however, could be milder in individuals subjected to a more intense predator pressure. In this work, I studied the relationship between locomotion and parotoid glands in the natterjack toad, Epidalea calamita. Specifically, I predicted that individuals with reduced sprint speed would rely more on their chemical defences, having larger and more aposematically coloured parotoid glands. In addition, I expected this trade-off to be more evident in females and toads from pine grove habitats, because, according to previous work, males and toads from agrosystems are under greater predator pressure. However, sprint speed showed no relationship with coloration, but toads with proportionally greater parotoid glands were also proportionally faster. Thus, the costs of these antipredator traits might not be high enough to make them interfere, or the benefits of simultaneous optimisation of sprint speed and parotoid gland size might outweigh the costs of it in some individuals. In any case, habitat and sex did not affect these relationships, so the trends detected are valid across sexes and the habitats studied.
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One common approach to assigning conservation priorities during the current biodiversity crisis is to identify and direct efforts to high profile, vulnerable taxa, and important biodiversity areas. We addressed the first issue by assessing the comparison between conservation status and habitat suitability under differing climate change scenarios for sixteen species of five amphibian families (Pelobatidae, Bufonidae, Alytidae, Hylidae and Ranidae) distributed on both sides of the Gibraltar Strait, hoping to identify potentially threatened species under climatic change scenarios which are not considered at risk presently. We have addressed this with an environmental niche modelling (ENM) algorithm (MaxEnt) and projecting the outputs in four future climatic change scenarios. Our results demonstrate that climatic niches of some species may currently match their conservation category, with Pelobates varaldii having the narrowest distribution and being the more endangered species, but not all responses to predicted climatic change scenarios are related to conservation status. Some suggest notable changes in potential climatic habitats, with both substantial increase (7 species) and decrease (5 species) represented. Threatened species such as Pelobates varaldii could be climatically favored whereas currently more abundant species could maintain, increase, or reduce their habitat distribution. These results have implications for current conservation strategies, and suggest that this approach deserves consideration as part of any species or habitat conservation strategy in the future.
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Among antipredator behaviours, escaping and hiding in a refuge are widespread in nature. Frequently, threatened prey flee towards a refuge nearby, if available. Therefore, refuge proximity may affect the fleeing strategy of a prey. In this work, I tested this hypothesis in Epidalea calamita, a cursorial toad that flees by means of intermittent runs. In a linear runway in standardized conditions, toads were recorded while conducting a short-distance (refuge at 70 cm), a medium-distance (refuge at 140 cm, divided in two 70-cm tracks), and a long-distance trial (refuge at 210 cm, divided in three 70-cm tracks), in a random sequence. Video analyses permitted to calculate sprint speed and run rates (number of runs per meter) in each track. Distance to refuge affected toad flight strategy. Toads started flights at a faster speed in the short-distance trials. In the medium- and the long-distance trials, toads accelerated after the first track, seemingly not motivated by refuge proximity. In these trials, run rate was greater in the first tracks. Altogether, these findings suggest that threatened toads respond firstly with slow, intermittent movements, and only shift to less intermittent, faster sprints if the threat persists. However, run rate was lower in the short-distance trial than in the first tracks of the other trials, suggesting straighter (and faster) flight toward the refuge when it is close. The effects of refuge proximity were greater in males, which (jointly with faster sprint speed) could reflect a greater conspicuousness of males to predator resulting in better escape strategies.
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The effects of age on performance of life-history traits are diverse, but a common outcome is senescence, an irreversible deterioration of physical and physiological capabilities of older individuals. Immune response is potentially bound to senescence. However, little is known about immune response ageing in amphibians. In this work, we test the hypothesis that amphibian early immune response is reduced in older individuals. To this end, we captured adult natterjack toads ( Epidalea calamita ) and inoculated them with phytohemagglutinin, an innocuous protein that triggers a skin-swelling immune response whose magnitude is directly proportional to the ability of the individual to mount an immune response. We measured early swelling immune response (corresponding to an innate-response stage) hourly, for six hours, and we calculated the area under the curve (AUC) for each individual’s time series, as a measure of immune response magnitude incorporating time. We estimated toad age by means of phalanx skeletochronology. Swelling and AUC decreased with age. Therefore, in accordance with our predictions, early immune response seems subject to senescence in these toads. Reduced ability to get over infections due to senescence of immune respose might be—together with a worse functioning of other organs and systems—among the causes of lower survival of older specimens.
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Coloration is often key in animal communication, and is frequently subjected to strong natural and sexual selection, often with opposed directions: natural selection typically favors cryptic colorations whereas sexual selection may favor conspicuous colorations. Also, different coloration traits may convey different pieces of information. Plus, coloration may vary among habitats, mirroring local selective pressures. In this work, we test if color parameters (luminosity, chroma, and hue) of back and throat are related to different life-history and morphological traits in Epidalea calamita toads. Furthermore, we check possible variability of color parameters between agrosystem and natural habitat toads. Toad coloration was sexually dimorphic, which suggests a role of coloration in sexual communication. Moreover, coloration correlated with age, body size, hindlimb length, and sprint speed. These findings suggest communication based on coloration beyond sex recognition: coloration could act as a signal of overall quality of bearers, with a potential role in mate choice. Moreover, coloration differed between habitats. Greener backs in agrosystem toads could indicate greater intensity of predator pressure, while their higher saturation could indicate greater investment in mate attraction. This result is aligned with previous findings that agrosystem toads respond to reduced lifespan with greater reproductive investment.
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Habitat utilization by natterjack toads (Bufo calamita) during their first two years of life was investigated using a series of replicated 20 × 20 metre squares demarcated on several distinctive habitat types on a heathland in southern England. Two sets of squares, one on ungrazed heathland and one in an area grazed at low density by domestic cattle, were employed and the fate of toadlets released on the squares monitored over three successive years. Habitat use by resident adult natterjacks, and common toads B. bufo, was also recorded as was habitat selection over the site as a whole outside the experimental squares. Although toadlet survival was apparently low (though it was not possible to distinguish mortality from emigration), this and habitat selection by adults were unaffected by the presence of livestock. Juvenile natterjacks utilised the same range of habitats as adults, but the former showed greater preference for damp pond basins and rather less for dry bryophytes compared with mature animals. Common toads were rare in all habitats favoured by natterjacks, but were more often found in ungrazed rather than in grazed terrain.
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The effect of predation by large non-gape-limited vertebrates on the survivorship and size distribution of larvae of four anuran species was assessed using two syntopic freshwater turtle species, Emys orbicularis and Mauremys leprosa. Predator species and predator sex within species were used as treatments in replicated, factorial experiments for predation trials on tadpoles of Bufo calamita, Hyla meridionalis, Rana perezi, and Pelobates cultripes. Tadpole consumption rates were significantly higher for the carnivorous E. orbicularis than for M. leprosa. Rana perezi tadpoles were the least consumed, whereas P. cultripes and H. meridionalis had the lowest survivorship rates, being relatively easier to catch than R. perezi. Significant size selection occured for larger tadpoles of P. cultripes, whereas predation upon R. perezi tended to concentrate on the smaller size classes. The results point to an overall tendency of turtles to predate upon large tadpoles, yet the outcome of size selection by large vertebrates may depend on phenotypic traits that enhance the escape potential of tadoles. Mauremys leprosa had a high rejection rate of tadpoles, suggesting a higher sensitivity to unpalatability as compared to E. orbicularis, especially with relation to R. perezi. The results indicate that the effect of unpalatability as a predation deterrent may vary even among taxonomically close predator species.
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Tadpoles of different species of frogs and toads display different tendencies to aggregate. We investigated some of the costs and benefits of aggregating in three British species by examining their behavioural responses to the presence of conspecifics, and by monitoring the performance of tadpoles under different levels of social interaction with other individuals. The common toad (Bufo bufo), an aggregating species, displayed higher levels of activity than the natterjack toad (B. calamita) and common frog (Rana temporaria), two species that form aggregations less frequently. Moreover, out of the three species, only B. bufo increased activity in the presence of conspecifics. In all three species, increased interaction between individuals resulted in increased variation in size. However, average growth rate was affected only in B. bufo, which grew faster when raised in isolation and not interacting with other individuals. Under certain conditions intraspecific competition therefore seems to be more important than social facilitation, but may lead to average size at metamorphosis being larger within the population. The consequences of intraspecific competition within aggregations may therefore be different for individuals and populations.
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Closed drift fences, bow-nets and a telemetric system were used to study hibernation sites of two toad species in a floodplain. Both species hibernated terrestrially. Bufo bufo hibernated in meadows, thickets and woods/bushes on sand or clay in the higher as well as the lower parts of the floodplain. Bufo calamita clearly preferred sandy habitats in the higher parts where heaps of brick-debris were specially used. Both species selected their hibernation sites based on characteristics of vegetation and substrate, rather than in relation to the risk of flooding.