Ectoparásitos presentes en corzos (Capreolus capreolus) de Galicia (NO España)

Abstract

Between April 2007 and October 2008, 367 roe deer skins were collected in different areas of Galicia during hunting season for this wild ruminant. The samples were taken as soon as possible to prevent loss of ectoparasites. Ectoparasites collected were preserved in alcohol (70%) for later identification following key Gil-Collado et al. (1979), Walker (1994) and Estrada-Peña et al. (2004). In animals were infected ticks, were collected and quantified all copies of each stages of development (larvae, nymphs and adults). In all roe deer studied were found four types of ectoparasites: Ixodidae, Mallophaga, Melophagus and Hippoboscidae. In 83.1% of roe deer studied were found ticks belonging to Ixodidae family, with predominance of the specie Ixodes ricinus (83.1%) and lower was identified Dermacentor marginatus (0.3%, only one roe deer).
Typically located of ticks were in lower body, groin area, armpits, medial region of limbs and neck. Were present different stages of I. ricinus, although were more frequent adults (82.2%), followed by nymphs (45.6%) and larvae (27.2%). The mean intensity of infestation was 43 ticks, majority was adults (31 adults) and fewer nymphs (17) and larvae (11) were found. The relationship between females and males was 2.94. The only Dermacentor marginatus parasitized roe deer had an adult female. In 3.1% of roe deer were found Mallophaga lice infestations of Trichodectes meyeri specie. It was also observed in 3.3% of the samples the presence of Hippobosca equina, while we observed only a deer (0.3%) infested by Melophagus ovinus. This study found a high percentage of roe deer infested by ectoparasites, especially ticks of Ixodes ricinus specie.

Full text

Galemys 22 (nº especial): 243-253, 2010
ISSN: 1137-8700
243
ECTOPÁRASITOS PRESENTES EN CORZOS
(Capreolus capreolus) DE GALICIA (NO ESPAÑA)
LUIS VÁZQUEZ, VICENTE DACAL, FRANCISCO JAVIER PATO, PABLO DÍAZ, ALEJANDRA
PAINCEIRA, GONZALO FERNÁNDEZ, PATROCINIO MORRONDO & PABLO DIEZ-BAÑOS
Parasitología y Enfermedades Parasitarias. Departamento de Patología Animal. Facultad de
Veterinaria. Universidad de Santiago de Compostela. 27002. Lugo (España).
(luis.vazquez@rai.usc.es)
RESUMEN
Entre abril de 2007 y octubre de 2008, se recogieron 367 pieles de corzo en distintas zonas
de Galicia. Las muestras se tomaron lo más pronto posible, tras la muerte del animal, para
evitar pérdida de ectoparásitos; se cuantificaron los ejemplares de cada uno de los estadios de
desarrollo (larvas, ninfas y adultos) y se conservaron en alcohol hasta su posterior identificación.
Se encontraron ectoparásitos de tres grupos diferentes: Ixodidae, Mallophaga e Hippoboscidae.
En 305 animales (83,1%) se encontraron garrapatas pertenecientes a la familia Ixodidae,
con predominio de la especie Ixodes ricinus (n=305, 83,1%) y en mucha menor proporción
se identificó Dermacentor marginatus (n=1, 0,3%). La localización preferente de las garrapatas
fue en las ingles, axilas, región medial de las extremidades y cuello. El único ejemplar de D.
marginatus hallado fue una hembra adulta, mientras que de I. ricinus, se observaron las tres formas
de desarrollo, siendo los adultos los más frecuentes (n=302, 82,3%) y en menor proporción las
ninfas (n=167, 45,5%) y larvas (n=100, 27,2%). La intensidad de infestación media fue de 43
garrapatas por animal; la mayoría adultos (31 adultos), seguidos de ninfas (17) y larvas (11).
La relación entre hembras y machos fue de 2,94. Además, en 12 individuos (3,3%) se hallaron
piojos (Mallophaga) de la especie Trichodectes meyeri y dípteros, Hippobosca equina (n=12, 3,3%)
y Lipoptena cervi únicamente en 1 (0,3%) animal.
Palabras clave: corzo, ectoparásitos, Galicia, Ixodidae, Mallophaga, Hippobosca.
ABSTRACT
Ectoparasites presents in roe deer (Capreolus capreolus) from Galicia (NW Spain)
Between April 2007 and October 2008, 367 roe deer skins were collected in different areas
of Galicia during hunting season for this wild ruminant. The samples were taken as soon as
possible to prevent loss of ectoparasites. Ectoparasites collected were preserved in alcohol (70%)
for later identification following key Gil-Collado et al. (1979), Walker (1994) and Estrada-Peña
et al. (2004). In animals were infected ticks, were collected and quantified all copies of each
stages of development (larvae, nymphs and adults). In all roe deer studied were found four types

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Galemys 22 (nº especial), 2010
of ectoparasites: Ixodidae, Mallophaga, Melophagus and Hippoboscidae. In 83.1% of roe deer
studied were found ticks belonging to Ixodidae family, with predominance of the specie Ixodes
ricinus (83.1%) and lower was identified Dermacentor marginatus (0.3%, only one roe deer).
Typically located of ticks were in lower body, groin area, armpits, medial region of limbs and
neck. Were present different stages of I. ricinus, although were more frequent adults (82.2%),
followed by nymphs (45.6%) and larvae (27.2%). The mean intensity of infestation was 43
ticks, majority was adults (31 adults) and fewer nymphs (17) and larvae (11) were found. The
relationship between females and males was 2.94. The only Dermacentor marginatus parasitized
roe deer had an adult female. In 3.1% of roe deer were found Mallophaga lice infestations of
Trichodectes meyeri specie. It was also observed in 3.3% of the samples the presence of Hippobosca
equina, while we observed only a deer (0.3%) infested by Melophagus ovinus. This study found a
high percentage of roe deer infested by ectoparasites, especially ticks of Ixodes ricinus specie.
Keywords: roe deer, Galicia, infestation, ectoparasites, ticks.
INTRODUCCIÓN
La presencia de ectoparásitos en rumiantes silvestres de España se ha estudiado
fundamentalmente en el ciervo (Cervus elaphus), comprobándose que pueden
estar infestados por hasta 15 especies distintas de garrapatas (Olmeda et al. 2001).
Se ha comprobado que los ixódidos son los ectopárasitos más frecuentes en los
rumiantes silvestres en relación con las infestaciones producidas por malófagos,
anopluros, hipoboscas, etc.
Un estudio llevado a cabo en Gran Bretaña por Scharlemann et al. (2008)
demuestra que el número medio de garrapatas por animal ha aumentado en los
últimos años de forma significativa e indica que el incremento de garrapatas ha
coincidido con un aumento creciente de la población de ciervos. En este sentido,
en Galicia, también se han incrementado las poblaciones de cérvidos, en concreto
del corzo (Capreolus capreolus) como lo demuestra que las capturas de esta especie
se multiplicaron por 20 en los últimos 16 años. Es el ungulado silvestre de mayor
crecimiento poblacional en Galicia (comunidad española con mayor densidad de
corzos), en la que hay importantes diferencias territoriales.
El corzo es capaz de adaptarse a distintos medios, encontrándose poblaciones
de este ungulado en una gran variedad de hábitats, desde ambientes agro-forestales,
muy frecuentes en Galicia, a estratos netamente agrícolas habitados por el hombre.
El progresivo abandono de las tierras de cultivo marginales ha hecho que en gran

Ectoparásitos del corzo
245
parte de la Comunidad el estrato agrario esté compuesto por un mosaico de
parcelas de cultivo y extensiones medias o pequeñas de monte, que constituyen
el hábitat ideal para este ungulado silvestre, debido a la diversidad de recursos
vegetales a su disposición. La expansión del corzo en Galicia se ha producido
durante los últimos treinta años del siglo pasado y continúa en la actualidad
hacia el occidente de la comunidad; esta expansión está limitada principalmente
por el trazado de la autopista AP-9. Este crecimiento se produjo, principalmente,
a partir de las poblaciones de las áreas montañosas de la provincia de Ourense,
de la Sierra de los Ancares (Lugo y Ourense) y de la Sierra do Xistral (Lugo). Así
pues, el corzo es abundante en la parte más oriental de Galicia, ramificándose
a medida que avanzamos hacia el oeste y encontrándose en toda la Comunidad
excepto en el cuadrante suroccidental.
El fomento sostenible de esta especie cinegética permite alcanzar el principal
objetivo de la política diseñada por la Unión Europea para el desarrollo rural, es
decir, la diversificación del sistema productivo económico mediante el fomento
de actividades tradicionales agroganaderas complementarias. Este hecho adquiere
singular importancia en Galicia por la menor competitividad de la actividad
agroganadera y también por el progresivo abandono del campo en las zonas de
montaña. En consecuencia la caza se considera un recurso productivo más en la
explotación multifuncional de bosque, puesto que el aprovechamiento cinegético
del corzo supone la generación de apreciables beneficios socioeconómicos y además
crea expectativas de generación de ingresos que contribuyen a la protección del
espacio medioambiental; además, se produce una revalorización y reinversión
de capital, orientándose los esfuerzos a incrementar las poblaciones en función
de la capacidad de carga de cada zona. La actividad cinegética relacionada con
esta especie es una interesante alternativa al generar ingresos complementarios
en zonas rurales. No obstante, las condiciones medioambientales del medio
puede favorecer la distribución homogénea del corzo en todo el terreno, o por el
contrario, desequilibrar su distribución con excesiva concentración en una parte
del terreno en perjuicio de otras con escasez de ejemplares.
Teniendo en cuenta estos antecedentes, nos proponemos estudiar algunos
aspectos de los principales ectoparásitos que afectan a los corzos en Galicia, así

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Galemys 22 (nº especial), 2010
como analizar diferentes parámetros que condicionan la intensidad de infestación
y su distribución estacional.
MATERIAL Y MÉTODOS
Área de estudio
Galicia está situada en el NO de España y tiene una superficie total de
29.574 km². Su geografía se caracteriza por el contraste entre el relieve costero y
el del interior y además existe una marcada diferencia entre las elevadas llanuras
septentrionales y las sierras y depresiones meridionales. El aspecto orográfico de
Galicia destaca por montañas bajas, el interior esta surcado por multitud de ríos
largos y caudalosos, mientras que en las cuencas atlántica y cantábrica los ríos son
más cortos. Tiene una extensa superficie arbolada, aunque los bosques autóctonos
han quedado reducidos a algunas zonas del centro y norte de la provincia de
Lugo. El clima es de tipo oceánico (Rodríguez-Rajo et al. 2003), con ligeras
variaciones de temperatura y precipitaciones medias anuales de 963 mm aunque
las diferencias son ostensibles entre las diferentes zonas (Carballeira et al. 1983).
Recogida y procesado de muestras
Para obtener las muestras recurrimos a una selección de TECORES (Terrenos
Cinegéticamente Ordenados, los antiguos cotos privados de caza). A cada cazador
se le proporcionó el material necesario y se le explicó brevemente la forma de
obtener correctamente las muestras. Se les facilitaba una ficha de campo en la
que figuraba un número que identificaba cada animal y que correspondía con el
recipiente en el que se depositaba la piel.
La piel de los corzos se extraía lo antes posible y para evitar la pérdida de
ectoparásitos, se introducía en un saco de plástico. El material obtenido se
trasladaba a la mayor brevedad posible al laboratorio, para proceder a la separación
y recogida de los ectoparásitos.
Durante las temporadas de caza 2007-2008 y 2008-2009 se han examinado
367 corzos (313 machos y 54 hembras) abatidos, tanto en rececho como
en gancho, en diferentes TECORES de las provincias de Lugo, A Coruña y
Ourense.

Ectoparásitos del corzo
247
De cada muestra de piel se extrajo la totalidad de las garrapatas fijadas, además
de los ejemplares que ya se habían desprendido, conservándolos en alcohol al
70% hasta su identificación. Para clasificar las distintas especies de ectoparásitos
y sus estadios, se emplearon las claves de Gil-Collado et al. (1979), Márquez et al.
(1992), Manilla (1998) y Estrada-Peña et al. (2004). Asimismo, se cuantificaron
los ejemplares de cada uno de los estadios de desarrollo (larvas, ninfas y adultos)
presentes en cada corzo. Además de la prevalencia de infestación de las diferentes
especies de ectoparásitos, se calculó la parasitación media individual para cada
una de las fases de desarrollo.
Los diferentes ejemplares de malófagos e hipobóscidos recogidos de los
animales estudiados se clasificaron de acuerdo con Cordero del Campillo et al.
(1994), Allan (2001) y Goddard (1994).
RESULTADOS
En este estudio, se comprobó que 305 (83,1%) de los corzos estaban
parasitados por garrapatas de la familia Ixodidae, 12 (3,3%) por piojos Mallophaga
(Trichodectes meyeri), 12 (3,3%) por moscas del género Hippobosca (12/367,
3,3%) y únicamente un animal (0,3%) estaba infestado por Lipoptena cervi.
Se recogieron un total de 12.931 garrapatas (9.102 adultos, 2.777 ninfas y
1.052 larvas), que se identificaron en su inmensa mayoría como pertenecientes a la
especies Ixodes ricinus (Linnaeus, 1746). Únicamente se detectó un ejemplar adulto
de Dermacentor marginatus (Sulzer, 1776). Las garrapatas adultas se localizaban
fundamentalmente en la parte inferior del cuerpo, área inguinal, axilas, cara medial
de las extremidades y región de la nuca, mientras que la mayoría de las larvas y las
ninfas estaban desprendidas de la piel. Ejemplares adultos de I. ricinus se detectaron
en el 82,3% de los corzos examinados (n=302), mientras que las ninfas se observa-
ron en el 45,5% de los animales (n=167) y las larvas en sólo el 27,2% (n=100). La
intensidad de infestación media por I. ricinus fue de 43±50 garrapatas por animal;
la mayoría eran adultos (31±32) y en menor cuantía se observaron ninfas (17±25)
y larvas (11±30). La relación entre hembras y machos fue de 2,94.
Durante todo el periodo de estudio se detectó la presencia de I. ricinus,
alcanzándose la máxima prevalencia de parasitación entre abril y junio (Figura

248
Galemys 22 (nº especial), 2010
1). En la Figura 2 se refleja el número medio de I. ricinus hallado en los corzos
infestados, observándose las cifras más altas en mayo y septiembre. La prevalen-
cia mensual de infestación por I. ricinus fue similar en los dos años de estudio
(Figura 1), excepto en septiembre y octubre de 2007, en los que se halló menor
prevalencia respecto a los mismos meses del año 2008, probablemente debido a
que en el otoño de 2007 se registraron temperaturas superiores y menores preci-
pitaciones, lo que limitaría la actividad de estos ectoparásitos y la correspondien-
te infestación de sus hospedadores.
Figura 1. Distribución mensual de la prevalencia de parasitación por I. ricinus.
Figura 2. Distribución mensual de la intensidad de parasitación por I. ricinus.

Ectoparásitos del corzo
249
En la Figura 3 se observa como durante todos los meses del estudio se
recogieron adultos, ninfas y larvas de I. ricinus. Además, se comprueba que las
larvas y las ninfas fueron más prevalentes en primavera y principios de verano,
mientras que la presencia de adultos fue más uniforme a lo largo del estudio.
Asimismo, se evidencia que las ninfas (320/367, 87%) y los adultos (367/367,
100%) alcanzaron su máxima prevalencia, aproximadamente, cuatro semanas
antes que las larvas (213/367, 58%). Respecto a la intensidad de infestación de
los diferentes estadios de I. ricinus, como se observa en la Figura 4, el número
Figura 3. Prevalencia mensual de infestación por los diferentes estadios de I. ricinus.
Figura 4. Intensidad mensual de infestación por los diferentes estadios de I. ricinus.

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Galemys 22 (nº especial), 2010
de ejemplares adultos, ninfas y larvas presentes fue superior en el mes de mayo,
disminuyendo su presencia en los meses posteriores, con excepción de las larvas,
que mostraron un notable incremento en el mes de septiembre.
DISCUSIÓN
Ixodes ricinus es el ectoparásito más frecuente en los corzos en Galicia, lo
que coincide con lo señalado por Carpi et al. (2007) y Skotarczac et al. (2008)
en corzos abatidos en Italia y Polonia. Sin embargo, el porcentaje de infestación
hallado en nuestro estudio (83,1%) es superior al señalado por Carpi et al. (2007)
en corzos cazados en Italia (77%), al de Scharlemann et al. (2008) en Gran
Bretaña (81%) y al de Skotarczac et al. (2008) en Polonia (44%). La intensidad
de parasitación por I. ricinus en corzos de otros países europeos es muy variable,
como lo demuestran los estudios de Carpi et al. (2007) en Italia (<1 adulto, 5
ninfas y 36 larvas) y Tälleklint et al. (1997) en Suecia (47 adultos, 93 ninfas y
265 larvas), de modo que es difícil compararlos con nuestros resultados.
Todas las etapas de desarrollo de I. ricinus se encontraron parasitando a los
corzos, siendo el adulto el estadio más frecuente. Estos resultados coinciden
con los obtenido por Matuschka et al. (1993), quienes indicaron que, además
de los adultos, los ciervos también podría albergar en alta proporción estadios
inmaduros de garrapatas.
Al igual que en nuestro estudio, en distintas zonas de España I. ricinus se
ha encontrado activo durante prácticamente todo el año, con dos períodos de
máxima actividad, uno en primavera-principios de verano y otro a finales de
verano-otoño (Sánchez-Serrano et al. 1994). Ademas, si tenemos en cuenta que
la temperatura y la humedad relativa tienen una importancia primordial en la
regulación de los ciclos vitales de las garrapatas (Estrada-Peña 1994), sobre todo
por su influencia sobre la capacidad de supervivencia de los distintos estadios,
se puede afirmar que las condiciones climatológicas de muchas zonas de Galicia
permiten el desarrollo de todos los estadios larvarios al menos en tres estaciones
del año (primavera, verano y otoño).
Aunque existe una dependencia de la temperatura y la humedad, los máximos
de parasitación de nuestro estudio coinciden con los señalados en Europa central

Ectoparásitos del corzo
251
por Jouda et al. (2004), quienes afirmaron que la presencia de las garrapatas
adquiere un máximo en mayo-junio y otro en septiembre-octubre. Por el contrario,
Dsouli et al. (2006), en estudios realizados en un área mediterránea, señalaron
que el número máximo de garrapatas adultas se observaba entre noviembre y
enero, aunque las ninfas eran más activas durante la primavera.
Nosotros hemos comprobado que los tres estadios de I. ricinus estuvieron
activos durante todo el año, lo que coincide con los señalado por Barral et al.
(1994). Asimismo, en un trabajo realizado en el Reino Unido por Walker (2001)
sobre la evolución temporal de los diferentes estadios de I. ricinus, este autor
comprobó que el porcentaje de corzos parasitados por ninfas de esta especie
alcanzaba el máximo en abril y mayo, lo que coincide con nuestros resultados.
Además, la localización de los ixódidos adultos en los corzos es similar a la descrita
por Habela et al. (2000) en rumiantes domésticos.
De los resultados obtenidos en este estudio, se puede concluir que las
condiciones meteorológicas en Galicia, especialmente la temperatura y la hu-
medad relativa, permiten el desarrollo de diversas especies de ectoparásitos en
el corzo, siendo especialmente relevante las infestaciones por I. ricinus. No
se puede olvidar el papel de las distintas fases de esta garrapata como vector
para diferentes agentes patógenos. A este respecto, es interesante señalar que
la detección de anticuerpos frente a B. burgdorferi está relacionada con la exis-
tencia de diferentes etapas de desarrollo de I. ricinus (Rijpkema et al. 1996)
y que se puede utilizar al corzo como centinela para la presencia de borrelia.
Además en Galicia se ha estudiado la relación entre la prevalencia de I. ricinus
en corzos y la presencia de anticuerpos séricos frente a B. burgdorferi (Vázquez
et al. 2010) comprobándose la relación estadísticamente significativa entre la
presencia de anticuerpos frente a B. burgdorferi y la presencia de adultos, nin-
fas y larvas de I. ricinus. Esto viene a poner se manifiesto nuevas posibilidades
de estudio sobre las condiciones epidemiológicas y la importancia de la acción
transmisora no solo para el corzo sino también para otras especies hospedado-
ras incluido el hombre.

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Galemys 22 (nº especial), 2010
AGRADECIMIENTOS
Queremos manifestar nuestro agradecimiento a la Federación Gallega de Caza, a la
Asociación del Corzo Español y muy especialmente a los presidentes, guías de rececho y, en
general, a todos los cazadores de gallegos que nos han facilitado la recogida de muestras para
este estudio. Asimismo, agradecemos al Instituto Nacional de Investigación y Tecnología Agraria
y Alimentaria (MEC) y a la Xunta de Galicia la concesión de los Proyectos de Investigación
FAU2006-00006-00-00 y 07MRU034261PR, respectivamente.
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