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ANALISIS DE FOURIER EN MOLARES DE HOMINOIDEA
29
CARACTERIZACION MORFOLOGICA DEL M2 DE PRIMATES
HOMINOIDEA A PARTIR DE ANALISIS DE FOURIER
Beatriz Gamarra1,2, Alejandro Romero2,3, Alejandro Pérez-Pérez1,2 y Jordi Galbany1,2*
1Secció d’Antropologia. Departamento de Biologia Animal. Universitat de Barcelona. Barcelona. España
2Grupo de Estudio de la Evolución de los Homínidos y otros Primates. GRC de la Universitat de Barcelona. Barcelona.
España
3Departamento de Biotecnología. Facultad de Ciencias. Universidad de Alicante. Alicante. España
Financiamiento: Ministerio de Educación. Gobierno
de España. Proyectos CGL2004-00775/BTE y CGL-
200760802. Generalitat de Catalunya, SGR2009-0884.
*Correspondencia a: Jordi Galbany. Secció Antropo-
logia. Departamento de Biologia Animal. Universitat de
Barcelona. Avinguda Diagonal, 645. 08028 Barcelona.
España. E-mail: jgalbany@ub.edu
Recibido 26 Mayo 2010; aceptado 02 Abril 2011
REVISTA ARGENTINA DE ANTROPOLOGIA BIOLOGICA
Volumen 13, Número 1, Páginas 29-41. Enero-Diciembre 2011
RESUMEN Los análisis de Fourier permiten caracterizar
el contorno del diente a partir de un número determina-
do de puntos y extraer una serie de parámetros para un
posterior análisis multivariante. No obstante, la gran com-
plejidad que presentan algunas conformaciones, obliga a
comprobar cuántos puntos son necesarios para una correc-
ta representación de ésta. El objetivo de este trabajo es
aplicar y validar los análisis de Fourier (Polar y Elíptico)
en el estudio de la forma dental a partir de diferentes pun-
tos de contorno y explorar la variabilidad morfométrica en
diferentes géneros. Se obtuvieron fotografías digitales de
la superfi cie oclusal en segundos molares inferiores (M2s)
de 4 especies de Primates (Hylobates moloch, Gorilla be-
ringei graueri, Pongo pygmaeus pygmaeus y Pan troglo-
dytes schweirfurthii) y se defi nió su contorno con 30, 40,
KEY WORDS Fourier analysis; molar; primate; Hominoidea
PALABRAS CLAVE Análisis de Fourier; molar; primate; Hominoidea
60, 80, 100 y 120 puntos y su representación formal a 10
armónicos. El análisis de la variabilidad morfométrica se
realizó mediante la aplicación de Análisis Discriminantes
y un NP-MANOVA a partir de matrices de distancias para
determinar la variabilidad y porcentajes de clasifi cación
correcta, a nivel metodológico y taxonómico. Los resul-
tados indicaron que los análisis de forma con series de
Fourier permiten analizar la variabilidad morfométrica de
M2s en géneros de Hominoidea, con independencia del
número de puntos de contorno (30 a 120). Los porcentajes
de clasifi cación son más variables e inferiores con el uso
de la serie Polar (≈60-90) que con la Elíptica (75-100%).
Un número entre 60-100 puntos de contorno mediante el
método elíptico garantiza una descripción correcta de la
forma del diente. Rev Arg Antrop Biol 13(1):29-41, 2011.
ABSTRACT Fourier analysis can allow to characterize
the shape of teeth, by employing a number of landmarks
defi ning its profi le, and extract a number of parameters
for subsequent multivariate analysis. However, the great
complexity of some cases requires testing how many
landmarks are needed for a correct representation. The
aim of this paper is to apply and validate the Fourier
analysis (Polar and Elliptic) in the dental conformation
study by using different contour landmarks, and explore
the morphometric variability in different genera. Digital
photographs were obtained in occlusal view of second
lower molars (M2s) of 4 species of primates (Hyloba-
tes moloch, Gorilla beringei graueri, Pongo pygmaeus
pygmaeus and Pan troglodytes schweirfurthii). Teeth
was defi ned with 30, 40, 60, 80, 100 and 120 landmarks,
and 10 harmonics were obtained in each case. The varia-
bility was analyzed by applying Discriminant Analysis
and NP-MANOVA from distance matrices to determine
the percent of correct classifi cation at methodological
and taxonomical levels. The results shown that Fourier
analysis detect intergenus variability of shape in M2s of
Hominoidea genera, regardless of the number of land-
marks defi ning the contour. The classifi cation rates pre-
sented higher variability in Polar (≈60-90) analysis than
in Elliptic ones (75-100%). Using between 60-100 land-
marks in an elliptic analysis ensures a good discrimina-
tion of tooth shapes in Hominoidea. Rev Arg Antrop Biol
13(1):29-41, 2011.
El análisis de la morfología de los dien-
tes y su variabilidad intergenérica en prima-
tes Hominoidea presenta claras implicaciones
sistemáticas y adaptativas (Ashton y Zucker-
man, 1950; Wood et al., 1991; Uchida, 1998a,
b; Swindler, 2002; Scott y Lockwood, 2004).
Sin embargo, el estudio de la morfología den-
tal postcanina basada en métodos métricos
limita en muchos aspectos el registro de ca-
racteres fenotípicos (Gingerich y Schoenin-
B. GAMARRA ET AL.
30
ger, 1979; Williams, 1981; Hartman, 1989;
Pilbrow, 2006). En este sentido, consideran-
do la relevancia de la obtención de modelos
morfométricos dentarios en Hominoidea y su
implicación en el estudio de la taxonomía en
homínidos fósiles (Wood et al., 1991; Scott
y Lockwood, 2004; Pilbrow, 2007; Grine et
al., 2009), es necesario establecer métodos de
análisis que discriminen entre variables métri-
cas y forma del diente (Ferrario et al., 1999).
En los últimos años, algunos trabajos ba-
sados en Morfometría Geométrica (GM) han
analizado las características morfométricas
de premolares y molares en grupos humanos,
homininos fósiles y otros primates (Martinón-
Torres et al., 2006; Bernal, 2007; Gómez-Ro-
bles et al., 2007, 2008; Estebaranz et al., 2009;
Gamarra et al., 2009), describiendo su tamaño
y forma para explicar las diferencias interge-
néricas desde un punto de vista fi logenético.
En este contexto, partiendo de las ventajas de
aislar e identifi car pequeñas variaciones entre
conformaciones muy similares a partir de se-
ries de Fourier (Ehrlich et al., 1983; Ferson et
al., 1985; Lestrel, 1997; MacLeod, 1999) y en
paralelo a los escasos análisis que ha empleado
la GM en primates no-humanos (Estebaranz et
al., 2009; Gamarra et al., 2009; White, 2009),
su aplicación en dientes de Hominoidea puede
mostrar su utilidad para explorar la variabili-
dad en la forma del diente con mayor detalle.
Análisis de Fourier de la forma
Determinados rasgos particulares del dien-
te, como tubérculos o extensiones del esmalte,
a pesar de que caracterizan en muchos aspec-
tos la variabilidad morfológica en primates
(Swindler, 2002), no son identifi cables a partir
de landmarks (empleados en técnicas de GM)
(MacLeod, 1999; Renaud, 1999). Sin embar-
go, otras técnicas como los análisis de Fourier,
permiten explorar pequeñas diferencias en
formas (Kuhl y Giardina, 1982; Ferson et al.,
1985; Hammer y Harper, 2006), defi nidas a
partir de la caracterización de un contorno re-
gistrado por un número determinado de pun-
tos (Williams, 1981; Hammer y Harper, 2006).
A partir de la defi nición de este contorno, el
análisis de Fourier se basa en la reducción o
transformación de una serie de coordenadas
bidimensionales (x, y) a parámetros de forma
(Hammer y Harper, 2006) que serán expresa-
dos como armónicos y analizados mediante
análisis multivariantes (Williams, 1981; Rohlf
y Archie, 1984; Lestrel, 1997). Existen dos ti-
pos de análisis de Fourier: el polar (o radial) y
las funciones elípticas. Las diferencias funda-
mentales se establecen en el tipo de coordena-
das (Hammer y Harper, 2006). En el caso de
coordenadas de tipo polar, cada componente
sinusoidal sucesivo representa la suma de las
funciones o coefi cientes seno (sen) y coseno
(cos) con una misma frecuencia, fi jada a partir
de un centroide el cual se encuentra delimitado
por el contorno de la forma (Williams, 1981;
Lestrel, 1997; Hammer y Harper, 2006:106).
Por el contrario, el análisis elíptico de Fourier
(EFA) representa una formulación donde las
coordenadas x e y se establecen en el plano,
punto a punto, alrededor del contorno, como
una tercera función periódica (Khul y Giardi-
na, 1982). Como resultado se generan cuatro
coefi cientes (cosx-senx y cosy-seny) por cada
armónico, a diferencia de los dos (cos-sen) ge-
nerados a partir de coordenadas de tipo polar
(Rohlf y Archie, 1984; Ferrario et al., 1999;
Navarro et al., 2004; Sheets et al., 2006).
Defi nición de contorno y
forma en dientes
El método de Fourier implica la digitaliza-
ción o delimitación de un contorno a partir de
un número de puntos, generalmente emplean-
do un soporte fotográfi co (Hammer y Harper,
2006). En general, deben defi nirse tantos pun-
tos como sean necesarios para una correcta
representación de la forma. Sin embargo, en
dientes no está descrito con detalle qué con-
formación defi nida por un número diferente
de puntos es más explicativa. Además, el uso
de series polares o elípticas de Fourier presen-
tan ventajas e inconvenientes en función de
la forma a analizar y existen escasos estudios
que comparen o atiendan a los resultados con
ANALISIS DE FOURIER EN MOLARES DE HOMINOIDEA
31
ambos métodos (Lestrel, 1997; Ferrario et al.,
1999; Hammer y Harper, 2006).
Para algunos autores (Ferrario et al., 1999;
Haines y Crampton, 2000), las diferencias nu-
méricas en los coefi cientes de Fourier están
relacionadas con la defi nición del contorno
desde un centroide, que en el caso del méto-
do elíptico está generado únicamente por el
primer armónico. Además, la delimitación de
este contorno debe partir de un mismo pun-
to de origen, que puede estar sujeto a la ar-
bitrariedad en el caso de coordenadas polares
(Ferson et al., 1985; Hammer y Harper, 2006).
El método elíptico permite defi nir formas
más complejas (Hammer y Harper, 2006); no
obstante, la redundancia en los coefi cientes
producidos a partir del método elíptico pue-
de de igual modo, proporcionar una excesiva
frecuencia de rasgos no defi nitorios (Haines y
Crampton, 2000) que sin embargo, los sucesi-
vos armónicos defi nidos por las coordenadas
polares corrigen (Ferrario et al., 1999). Por
este motivo, el número adecuado de armóni-
cos es una cuestión que se ve afectada y ne-
cesita ser comprobada en función de las ca-
racterísticas de la forma (Renaud et al., 1996;
Lestrel, 1997; Renaud, 1999; Frieß y Baylac,
2003; Courtiol et al., 2010). En este sentido, se
ha descrito que alrededor de 20-30 armónicos
son sufi cientes para defi nir formas complejas,
aunque en ocasiones un menor número es su-
fi ciente (Williams, 1981; Lestrel, 1997; Ham-
mer y Harper, 2006).
El análisis de contornos y series de Fourier
(polares y elípticas) se ha validado como mé-
todo para analizar variaciones en la forma
dental y/o clasifi cación fi logenética en dife-
rentes especies (Williams, 1981; Ferrario et
al., 1999; Renaud, 1999; Navarro et al., 2004;
Bailey y Lynch, 2005). Sin embargo como se
ha expuesto, la metodología presenta una gran
heterogeneidad en la delimitación de contor-
nos (número de puntos) y número de armóni-
cos en la caracterización de la conformación
que deben ser explorados con mayor atención.
El propósito de este trabajo es cuantifi car
si son detectables diferencias en la forma de
M2s en Primates Hominoidea mediante la apli-
cación de series de Fourier, polares y elípticas,
con un doble objetivo: 1) desde una perspec-
tiva metodológica, aplicar y validar el análisis
de la forma dental a partir de un número dife-
rente de puntos en el contorno y su expresión
en armónicos, tanto para series polares como
elípticas de Fourier y 2) desde una perspectiva
taxonómica, explorar de forma preliminar la
variabilidad morfométrica dental en Hominoi-
dea con mayor detalle.
MATERIAL Y METODOS
El análisis morfológico dentario se cen-
tró en una muestra de 16 réplicas de molares
inferiores (M2) de 4 especies de primates Ho-
minoidea que nunca estuvieron en cautividad:
Hylobates moloch (Java, Indonesia), Gorilla
beringei graueri (República Democrática del
Congo), Pongo pygmaeus pygmaeus (Borneo,
Indonesia) y Pan troglodytes schweirfurthii
(República Democrática del Congo), deposita-
dos en diferentes colecciones zoológicas (Ta-
bla 1). El M2 inferior se seleccionó en todos los
casos porque estudios previos han mostrado su
gran variabilidad morfológica y morfométrica
(área oclusal y áreas intercuspales) interespe-
cífi ca y subespecífi ca en Hominoidea (Hart-
man, 1989; Uchida, 1998a, b; Swindler, 2002;
Pilbrow, 2006, 2007), muy superior a la varia-
bilidad encontrada en los M1 (Johanson, 1979;
Swindler et al., 1998). Este molar ha sido de
igual modo seleccionado para estudios previos
de GM y permitió la correcta discriminación
entre primates Hominoidea y Cercopithecoi-
dea (Gamarra et al., 2009). Asimismo, los M2
presentan un contorno mejor preservado que
los M1, dado que han experimentado un menor
desgaste interproximal, debido a su erupción
más tardía (Galbany et al., 2010), facilitando
la disposición de los puntos en el área máxima
de la corona y con un menor efecto de des-
gaste interproximal, generalmente mucho más
desarrollado en los M1 (Gómez-Robles et al.,
2007, 2008).
Las réplicas de los dientes se obtuvieron a
partir de métodos descritos en Galbany et al.
(2004, 2006). Previo a la obtención del mol-
B. GAMARRA ET AL.
32
de inicial, la corona de los dientes originales
se limpió con acetona y etanol (70%) dejando
secar el diente a temperatura ambiente. Los
moldes de las coronas se obtuvieron con po-
livinilsiloxano (Colténe® President Microsys-
tem - Regular body). A partir de estos moldes,
que presentan gran estabilidad temporal y
resolución (Galbany et al., 2006), se realiza-
ron réplicas con resina epoxy Epo-Tek #301
o poliuretano Feropur PR+E55 (Galbany y
Pérez-Pérez, 2006; Galbany et al., 2006). Los
dos productos ofrecen idénticos resultados de
copia y resolución a nivel microscópico (Gal-
bany et al., 2004, 2006). Una vez aplicada la
resina o el poliuretano en los moldes, se cen-
trifugaron durante 1 minuto a 2500rpm para
evitar la formación de burbujas y se dejaron
secar. Las réplicas resultantes se montaron
sobre stubs de aluminio con cola termofusible
para su manipulación y almacenaje (Galbany
et al., 2004). Por último, se aplicó una capa de
oro de 400 Å para una mejor observación en
otras aplicaciones y contraste en la obtención
de fotografías (Galbany y Pérez-Pérez, 2006).
Análisis de la conformación
del contorno
Se obtuvieron fotografías de la superfi cie
oclusal de todos los especímenes de la mues-
tra, con una cámara digital Nikon D70 réfl ex
digital de 6.1MP. Los dientes se dispusieron
en un soporte en posición horizontal, nivela-
dos a 0º y con la línea amelocementaria per-
pendicular al foco de captura de imágenes.
La distancia empleada entre la lente del ob-
jetivo de la cámara y la muestra a fotografi ar
fue elevada para evitar la deformación de las
macro-fotografías, obtenidas a un tamaño de
1600x1200 px en formato JPEG. Las imáge-
nes se editaron con Adobe Photoshop® CS
con la fi nalidad de que todos los molares estu-
viesen orientados del mismo modo (Fig. 1). El
análisis del contorno se realizó con el software
negirOnóicceloCaicnerefeR#eicepsE
Gorilla beringei graueri 860044m15 MRAC Rep. Dem .Congo
Gorilla beringei graueri 86044m23 MRAC Rep. Dem. Congo
Gorilla beringei graueri 86044m24 MRAC Rep. Dem. Congo
Gorilla beringei graueri RG22761 MRAC Rep. Dem. Congo
Pongo pygmaeus pygmaeus 1981/133 SAPM Borneo, Indonesia
Pongo pygmaeus pygmaeus 1981/27 SAPM Borneo, Indonesia
Pongo pygmaeus pygmaeus 1981/79 SAPM Borneo, Indonesia
Pongo pygmaeus pygmaeus 1981/82 SAPM Borneo, Indonesia
Hylobates moloch 1981/268 SAPM Java, Indonesia
Hylobates moloch 1981/280 SAPM Java, Indonesia
Hylobates moloch 1981/283 SAPM Java, Indonesia
Hylobates moloch 1981/287 SAPM Java, Indonesia
Pan troglodytes schweirfurthii RG29082 MRAC Rep. Dem. Congo
Pan troglodytes schweirfurthii RG2665 MRAC Rep. Dem. Congo
Pan troglodytes schweirfurthii RG4188 MRAC Rep. Dem. Congo
Pan troglodytes schweirfurthii RG928 MRAC Rep. Dem. Congo
TABLA 1. Especies de Hominoidea, procedencia y colección de las muestras analizadas
MRAC: Royal Museum for Central Africa (Tervuren, Bélgica). SAPM: Staatssammlung für Anthropologie und Paläoa-
natomie (München, Alemania).
ANALISIS DE FOURIER EN MOLARES DE HOMINOIDEA
33
TPSdig2 2.10 (Rohlf, 2006) delimitando el
área máxima de la corona y corrigiendo en los
casos requeridos, el contorno interproximal
(Bailey y Lynch, 2005; Gómez-Robles et al.,
2007). Este software permite defi nir el con-
torno del diente con un trazado continuo que
se inició siempre desde un punto homólogo,
defi nido por el surco vestibular formado entre
las cúspides 1 (protocónido) y 3 (hipocónido),
continuando en sentido mesiolingual (Fig. 1).
Para el uso de este tipo de técnica, la estanda-
rización de un punto de inicio de delimitación
de la conformación es importante con el obje-
tivo de establecer una orientación homóloga,
evitando problemas acerca de la arbitrariedad
del punto de origen (Hammer y Harper, 2006).
Una vez defi nido el contorno mediante el
trazo continuo, este se transformó automática-
mente en 120 puntos separados a una misma
distancia y se registraron las coordenadas x
e y de todos estos puntos (TPS). A partir del
contorno de 120 puntos se obtuvo automáti-
camente un nuevo contorno de 100 puntos
equidistantes. Este proceso se realizó sucesi-
vamente de forma descendente para 80, 60, 40
y 30 puntos, registrando las coordenadas de
cada confi guración para cada diente analizado
(Fig. 1). Las coordenadas (x, y) de cada uno
de los puntos de todos los contornos marcados
para cada espécimen, se importaron (TPS) y
trataron con el software PAST 1.91, que per-
mite analizar diferentes formas simultánea-
mente y corrige a partir de la matriz vectorial,
el espacio entre puntos (Hammer et al., 2001).
Para cada modelo interespecífi co agrupado en
Fig 1. Macro-fotografía de la superfi cie oclusal de un segundo molar (M2) de Gorilla beringei graueri
(#RG22761) (a), contorno de la corona (b) y distribución de los puntos (c).
función del número de puntos (30-120), se ex-
trajeron 20 armónicos (coefi cientes cos-sen),
en el caso de coordenadas de tipo polar y 30
armónicos (coefi cientes cosx-senx y cosy-
seny) para la elíptica. Para cada modelo se rea-
lizó un Análisis de Componentes Principales
(ACP) con el objetivo de analizar el número
de armónicos que explicasen el mayor porcen-
taje de variabilidad de la varianza. En todos
los casos y en ambos métodos a partir del dé-
cimo armónico, 20 coefi cientes para polar y
40 para elíptico, el porcentaje de varianza fue
del 100%. Por este motivo se estandarizó un
número de 10 armónicos independientemente
del número de puntos de contorno considera-
dos. En efecto, a partir de un número superior
a 30 puntos y entre 8-10 armónicos, es detec-
table un mayor número de rasgos de forma
que permanecen estables con el incremento
del número de armónicos que contribuyen en
un 0% (Fig. 2). Este número de armónicos se
ha defi nido como sufi ciente para un análisis de
forma a partir de series de Fourier (Hammer y
Harper, 2006) e incluso en el caso del análisis
de dientes, algunos trabajos han empleado 8
armónicos (Bailey y Lynch, 2005) y otros un
número superior de 15 armónicos (Ferrario et
al., 1999).
A partir de la matriz de datos de los ar-
mónicos extraídos por cada método, se aplicó
un test de normalidad Kolmogorov-Smirnov
(p<0,05), encontrando que el 20% de los co-
efi cientes no mostraron una distribución nor-
mal en la serie polar y un 57,5% en el caso
elíptico. Estudios previos (Bailey y Lynch,
B. GAMARRA ET AL.
34
2005) han empleado un test MANOVA para
analizar la diferencia de la forma elíptica de
Fourier en premolares a nivel interespecí-
fi co. Sin embargo, dadas las distribuciones
no-paramétricas detectadas en este trabajo, se
realizó un análisis NP-MANOVA (MANO-
VA no-paramétrico) basado en la distancia
de Bray-Curtis y 10,000 permutaciones y un
test post-hoc de Bonferroni (p≤0,05) para ana-
lizar las diferencias de la forma dental entre
taxones, considerando cada método así como
el número de puntos del contorno. Adicional-
mente, se realizaron Análisis Discriminantes
(AD) para explorar las diferencias, tanto me-
todológicas como taxonómicas y determinar
la probabilidad de clasifi cación correcta de los
grupos. Todos los análisis se realizaron con los
paquetes estadísticos SPSS® 15.0 y XLSTAT
2009 para Windows®.
RESULTADOS Y DISCUSION
El análisis de contorno con series de
Fourier permite explorar con detalle la varia-
bilidad dental en Hominoidea, para los dis-
tintos géneros analizados, con independencia
del número de puntos (30-120) para su repre-
sentación morfológica. Sin embargo, existen
diferencias en la variabilidad y representación
morfoespacial a nivel intergenérico en función
de la metodología empleada.
Análisis polar de Fourier
Aplicando la serie polar de Fourier en el
estudio de la forma de M2 encontramos que
la signifi cación (p<0,05) a nivel intergené-
rico (NP-MANOVA) aumenta con el incre-
mento de puntos de contorno: 30 (F=2,212;
p=0,0054), 40 (F=2,207; p=0,0046), 60
(F=2,472; p=0,0024), 80 (F=2,494; p=0,0013),
100 (F=2,514; p=0,0009) a 120 (F=2,527;
p=0,0006) puntos. Además, se realizó una
prueba de comparación múltiple (p≤0,05) (Ta-
bla 2), donde se observa cómo las diferencias
intergenéricas detectables en el análisis de la
forma del diente, permanecen estables a partir
de 60 puntos, siendo los análisis de 30 y 40
Fig. 2. Representación de la forma polar (P) y elíptica (E) de Fourier en un M2 de Gorilla (#RG22761) a
partir de tres conjuntos de puntos de contorno (30, 60 y 100) y según el número de armónicos (a1, 4, 8, 10
y 20). Las fl echas indican aspectos de forma reconocibles con el incremento en el número de armónicos y
puntos de defi nición de la forma.
ANALISIS DE FOURIER EN MOLARES DE HOMINOIDEA
35
puntos los que no detectan las diferencias en-
tre Hylobates y Pan.
Se realizaron diferentes Análisis Discri-
minantes (AD) de los 16 individuos en fun-
ción del número de puntos de contorno (30
a 120 puntos) con el objetivo de representar
las dos primeras Funciones Discriminantes
(DF) (Figura 3) y clasifi cación correcta de los
géneros (Tabla 3). El estadístico lambda de Wi-
lks (λ) presenta en todos los casos una signifi ca-
ción p<0,0001 con una rango de λ entre 0,011 y
0,079, siendo el valor más bajo el representado
por el AD a 60 puntos de contorno y el más alto
a 40. A partir de 60 puntos de contorno y con el
incremento de los mismos, Gorilla es el que ma-
yor discriminación expresa quizá por una mejor
defi nición de la forma del diente analizado.
La distribución relativa de los géneros en
la representación gráfi ca de las 2 DF (Fig. 3)
difi ere en función de los puntos utilizados. Los
géneros Gorilla e Hylobates, son los que pre-
sentan mayor variabilidad de distribuciones.
TABLA 2.Comparaciones múltiples post-hoc (Bonferroni, p ≤ 0,05) entre géneros
considerando el método polar (a) y elíptico (b) y número de puntos de contorno en M2
GPg Hy Pn G Pg Hy Pn
G-
0,0266 0,5706 0,029 G - 0,0814 0,1132 0,0574
3695,04092,0-gP3041,08550,0-gP
3454,0-yH1211,0-yH
-nP-nP
G-
0,0299 0,5991 0,0292 G - 0,0549 0,0826 0,050
5045,04171,0-gP6780,08850,0-gP
7104,
0-yH6450,0-yH
-nP-nP
G-
0,0289 0,6215 0,0271 G - 0,0562 0,0587 0,0599
7835,03371,0-gP4090,05750,0-gP
-yH 0,0263 1324,0-yH
-nP-nP
G-
0,0282 0,6603 0,0301 G - 0,0614 0,0587 0,056
8145,041,0-gP780,02850,
0-gP
-yH 0,0283 5543,0-yH
-nP-nP
G-
0,0281 0,7088 0,0283 G - 0,058 0,0553 0,0564
6315,02831,0-gP1380,06850,0-gP
-yH 0,0279 6713,0-yH
-nP-nP
G-
0,031 0,7143 0,0258 G - 0,0609 0,0584 0,0598
5245,04441,0-gP3480
,04850,0-gP
-yH 0,0279 4704,0-yH
-nP-nP
acitpílE )b(
raloP )a(
sotnup 03sotnup 03
sotnup 04sotnup 04
sotnup 021sotn
up 021
sotnup 06sotnup 06
sotnup 08sotnup 08
sotnup 001sotnup 001
Especies: Gorilla beringei (G), Pongo pygmaeus (Pg), Hylobates moloch (Hy) y Pan troglodytes (Pn).
p≤0,05 en negrita.
B. GAMARRA ET AL.
36
Fig. 3. Representación de las dos primeras Funciones discriminantes (DF) obtenidas a partir de series de
Fourier (coordenada polar) entre los géneros analizados considerando la variabilidad en la forma de M2 por
diferentes puntos de contorno (30 a 120).
TABLA 3. Porcentajes de clasifi cación (%) interespecífi ca en M2 a partir de una matriz de validación
cruzada (*) considerando la forma polar o elíptica de Fourier y el número de puntos (de 30 a 120)
(*) La validación cruzada se ha calculado a partir de una matriz considerando la clasifi cación a priori y a
posteriori, probabilidades de pertenencia, coordenadas de las observaciones y cuadrados de las distancias.
Elíptica
ANALISIS DE FOURIER EN MOLARES DE HOMINOIDEA
37
La variabilidad explicada por los diferentes
AD muestra valores elevados (81,71%-100%)
siendo los de 40, 60, 80 y 100 los superiores
(95,51%-100%). Sin embargo, existen distri-
buciones con un mayor grado de solapamiento
entre los diferentes individuos de géneros dife-
rentes. Los AD de 40 (100%) y 100 (94,23%)
puntos son los que indican una distribución
más aglomerada entre los especímenes, segui-
do de la representación de 120 (81,71%) pun-
tos, siendo las de 30 (90,16%) y 60 (65,51%)
puntos las que presentan distribuciones más
dispersas, donde cada género se encuentra cla-
ramente diferenciado en el espacio del gráfi co
discriminante.
En la Tabla 3 se incluyen los valores del
porcentaje de clasifi cación intergenérica a
partir de la validación cruzada de cada uno de
los géneros en función del número de puntos
del contorno. Para el análisis de Fourier con
coordenadas polares, existe variabilidad en
función de las morfologías de los géneros y
del número de puntos empleados. La muestra
empleada de Gorilla es la que se clasifi ca con
porcentajes elevados (100%-75%) con mayor
frecuencia que el resto de los géneros; Pongo
es el género que presenta valores más bajos.
En función del número de puntos del contor-
no, los porcentajes de clasifi cación promedio
más elevados son de aquellos contornos defi -
nidos con 30 y 120 puntos (Tabla 3).
Análisis elíptico de Fourier
Del mismo modo que para el estudio de la
forma a partir de series polares de Fourier, en el
caso de los análisis elípticos, la signifi cación a
nivel intergenérico (NP-MANOVA) aumenta
con el incremento de puntos de contorno, con
algunas excepciones y grado menor de signi-
fi cación (p<0,05). Por ejemplo, estas diferen-
cias no son signifi cativas para 30 (F=1,838;
p=0,0721) y 40 puntos (F=1,829; p=0,0605),
encontrando signifi cación estadística para el
resto del análisis: 60 (F=1,962; p=0,0452), 80
(F=2,05; p=0,0327), 100 (F=2,089; p=0,0028)
y 120 (F=2,04; p=0,0335) puntos. Sin em-
bargo, cuando se aplica el test de corrección
(Tabla 2), únicamente se observan diferencias
entre Gorilla y Pongo (p≤0,05) empleando 40
puntos de contorno. Desde el punto de vista
matemático, la reducción de las diferencias
intergenéricas con respecto al método polar,
pueden deberse a una redundancia parcial en
la producción de los coefi cientes que explican
la forma (Haines y Crampton, 2000).
De igual modo que para el método ante-
rior, se realizaron AD de los 16 individuos
para cada número de puntos que defi nen el
contorno (Fig. 4). Con una similar tendencia
que el análisis de Fourier polar, la distribución
de los géneros en el espacio discriminante di-
fi eren en función del número de puntos em-
pleados para defi nir el contorno. Los géneros
Gorilla e Hylobates vuelven a ser los que
presentan mayor variabilidad en los valores
de las dos funciones discriminantes (DF1 y 2)
representadas. La variabilidad explicada para
todos los AD, como en el caso de los análisis
de Fourier polar, explica porcentajes elevados
(81,33%-96,91%), siendo las más elevadas
para los AD de 40 (96,91%), 80 (96,55%) y
100 (96,34%) puntos de contorno. En los AD
para 30 (81,33%) y 120 (88,19%) puntos es
donde encontramos distribuciones más sola-
padas entre géneros. Para el resto de AD, los
géneros se encuentran mejor defi nidos en el
espacio del gráfi co discriminante.
A diferencia de los porcentajes de clasifi -
cación para el análisis de Fourier polar, en el
análisis elíptico (Tabla 3) los géneros se cla-
sifi can con valores elevados. Pan es el que lo
hace con mayor frecuencia (75-100%) en los
diferentes contornos empleados; le siguen Hy-
lobates y Pongo. No obstante el género Go-
rilla, a diferencia del anterior análisis, es el
que presenta con mayor frecuencia valores in-
feriores a 100% de clasifi cación. Finalmente,
el contorno defi nido con 100 puntos es el que
obtiene el porcentaje máximo (100%) para to-
dos los géneros.
Cabe decir que los elevados porcentajes de
clasifi cación correcta derivados de los AD de
los análisis de Fourier elíptico y polar, están
probablemente sobreestimados. Este fenóme-
no suele ocurrir cuando se usan demasiadas
B. GAMARRA ET AL.
38
variables con respecto al número de indivi-
duos, dentro de cada uno de los grupos a dis-
criminar. Sin embargo, este posible artefacto
metodológico, no altera el grado de correcta
clasifi cación relativo de los considerados.
Comparación de los métodos
de Fourier
Uno de los objetivos principales de este
trabajo fue la comparación de dos métodos de
análisis de la forma (análisis de Fourier polar
y elíptico) para valorar su validez, tanto en
forma metodológica como taxonómica, en el
análisis de la variabilidad morfométrica dental
en Primates Hominoidea. Las diferencias ob-
servadas en los resultados obtenidos a partir de
la muestra empleada residen principalmente,
en la distribución relativa de los individuos de
los diferentes géneros en los espacios de los
AD. En primer lugar, si comparamos los AD
de ambos métodos realizados a partir del mis-
mo número de puntos que defi nen el contorno
(Figs. 3, 4), la muestra no se distribuye de la
misma forma en el espacio discriminante y
por lo tanto, las relaciones taxonómicas que
defi nen, no son las mismas para los dos mé-
todos. En general, para los análisis de Fourier
con series polares, los géneros se distribuyen
en el mismo espacio discriminante en los dis-
tintos AD realizados a partir de diferentes nú-
meros de puntos del contorno, a excepción de
Hylobates y Gorilla que adquieren posiciones
opuestas para la FD1 en distintos AD. Para los
Fig. 4. Representación de las dos primeras Funciones discriminante (DF) obtenidas a partir de la forma
elíptica de Fourier entre los géneros analizados, considerando la variabilidad en la forma de M2 por dife-
rentes puntos de contorno (30 a 120).
ANALISIS DE FOURIER EN MOLARES DE HOMINOIDEA
39
análisis elípticos de Fourier, las distribuciones
de los géneros analizados son menos coinci-
dentes cuando se comparan los distintos núme-
ros de puntos. Sin embargo, los AD de los aná-
lisis Fourier polares presentan un mayor grado
de solapamiento que en los de tipo elíptico,
donde los géneros se diferencian unos de los
otros de una forma más evidente (Figs. 3, 4).
Para comparar los mismos individuos de-
fi nidos a partir de contornos distintos (de 30
a 120 puntos) en un mismo análisis, se rea-
lizó un Análisis Discriminante (AD) a partir
de los 10 armónicos (λ=0,001; p<0,0001) que
incluía a los 16 individuos con sus 6 respecti-
vos contornos (96 casos) (Fig. 5). Para el aná-
lisis de Fourier con series polares, las dos pri-
meras DF resultantes (Fig. 5a) explicaron un
86,77% de la variabilidad total (DF1=54,79%,
DF2=31,98%). Cada punto del gráfi co repre-
senta el centroide de cada uno de los géneros
estudiados para cada una de las conformacio-
nes de puntos. En general, los contornos des-
critos con diferente número de puntos para el
mismo género, quedan agrupados en el mismo
espacio del gráfi co discriminante. Sin embar-
go en algunos géneros, los contornos defi ni-
dos con menor número de puntos se alejan del
resto. Es el caso del contorno de 30 puntos en
Hylobates y Pongo así como de los contornos
de 30, 40 y 60 puntos en Pan. Con indepen-
dencia del número de puntos empleados en el
contorno, son evidentes las relaciones morfo-
lógicas entre los distintos géneros, así como su
agrupamiento y variabilidad.
Como en el análisis anterior, se realizó un
segundo AD conjunto para las series elípticas
de los 16 individuos (λ=0,001; p<0,0001)
(Fig. 5b). Las dos primeras DF explicaron un
85,60% de la variabilidad total (DF1=65,45%,
DF2=20,16%). En general, la mayoría de
contornos descritos por diferente número de
puntos para el mismo género, quedan agrupa-
dos en el mismo espacio de la representación
gráfi ca del AD. Sin embargo, en el caso de
Hylobates los contornos de 30 y 40 puntos se
diferencian del resto. Algo similar ocurre en el
caso de Gorilla donde los centroides, a pesar
de encontrarse cercanos en el espacio discri-
minante, no tienen una agrupación tan eviden-
te como en Pongo y Pan. Aun así, las relacio-
nes entre los diferentes géneros empleados se
mantienen con independencia del número de
puntos de contorno.
Evaluando las diferencias encontradas,
es factible su atribución a un sesgo de infor-
mación durante la defi nición del contorno,
Fig. 5. Representación de las dos primeras Funciones discriminantes (FD) obtenidas a partir de series de
Fourier, polar (a) y elíptica (b), entre los géneros analizados, considerando su variabilidad por diferentes
puntos de contorno (30 a 120).
B. GAMARRA ET AL.
40
obtenida por diferente número de puntos em-
pleados, ya que determinados rasgos mor-
fológicos no quedan expresados por interes-
peacios derivados del bajo número de puntos.
Por tanto, aunque la variabilidad en el número
de puntos no infl uye en la caracterización del
componente de la conformación y su clasifi -
cación intergenérica (Figuras 3-5), un número
reducido de estos incrementa el error en las
funciones que defi nen un contorno (Sheets
et al., 2006). Adicionalmente, se ha descrito
que un número elevado de armónicos impli-
caría un mayor porcentaje de error medio en
la caracterización morfológica (Renaud et al.,
1996; Renaud, 1999). No obstante en este es-
tudio, las diferencias observadas son debidas
a la menor capacidad de resolución de formas
complejas cuando se utilizan número de pun-
tos reducidos, con igual número de armónicos.
Claramente, a pesar de estas diferencias obser-
vadas entre los análisis polar y elíptico, la va-
riabilidad intergenérica explicada por ambos
métodos es similar (ambos entre 85% y 86%
respectivamente) y las relaciones taxonómicas
se mantienen con independencia del número
de puntos empleado para defi nir el contorno.
CONCLUSIONES
El análisis de la forma mediante el uso
de Fourier polar o elíptico se muestra como
método para detectar diferencias en la morfo-
logía dental de los primates Hominoidea. Sin
embargo, los resultados dependen del número
de puntos que defi nen el contorno, así como
del método empleado. La distribución de los
individuos estudiados en los Análisis Discri-
minantes y los porcentajes de clasifi cación ob-
tenidos, muestran que el análisis de forma de
Fourier polar presenta una gran variabilidad
en función del número de puntos del contorno
considerados, sin poder establecer un modelo
óptimo específi co. Por el contrario, el análisis
elíptico de Fourier presenta una mayor estabi-
lidad y una mejor defi nición de su contorno,
cuando se utiliza el mismo número de puntos
que con el análisis polar y esto permite una
mayor discriminación entre géneros. El nú-
mero de puntos del contorno que obtienen los
mejores resultados es 80 (con un promedio del
87,25% de clasifi cación correcta) y 100 (con
clasifi cación correcta en todos los casos). El
resto de los análisis, utilizando diferente nú-
mero de puntos, explicó un menor porcentaje
de clasifi cación de las morfologías analizadas
para dientes de Hominoidea.
AGRADECIMIENTOS
Los autores agradecen al Dr. Peter S. Un-
gar (University of Arkansas, Estados Unidos
de América) el haber facilitado los moldes
negativos de su colección y a Julien Corny
(Universidad de Ferrara, Italia) por su ayuda
en la aplicación de la metodología. Todas las
imágenes fueron realizadas en la Unidad de
Tratamiento de Imágenes y Soporte Informá-
tico de los “Serveis Cientifi cotècnics” de la
Universidad de Barcelona. Agradecemos los
comentarios y sugerencias de dos revisores
anónimos que han contribuido notablemente
en la confi guración de este trabajo.
LITERATURA CITADA
Ashton EH, Zuckerman S. 1950. Some quantitative dental
characteristics of the chimpanzee, gorilla, and orang-
outan. Philos Trans R Soc Lond Series B 234:471-484.
Bailey SE, Lynch JM. 2005. Diagnostic differences in
mandibular P4 shape between Neandertals and ana-
tomically modern humans. Am J Phys Anthropol
126:268-277.
Bernal V. 2007. Size and shape analysis of human molars:
comparing traditional and geometric morphometric
techniques. Homo 58(4):279-296.
Courtiol A, Ferdy JB, Godelle B, Raymond M, Claude
J. 2010. Height and body mass infl uence on human
body outlines: a quantitative approach using an ellip-
tic Fourier analysis. Am J Phys Anthropol 142:22-29.
Ehrlich R, Baxter Pharr Jr. R, Healy-Williams N. 1983.
Comments on the validity of Fourier descriptors in
systematics: A reply to Bookstein et al. Systematic
Zool 32:202-206.
Estebaranz F, Martínez LM, Galbany J, Pérez-Pérez A.
2009. Evolution of hominin P4 geometric morphology
at the Plio-pleistocene transition. Pal & Evol 3:53-55.
Ferrario VF, Sforza C, Tartaglia GM, Colombo A, Serrao
G. 1999. Size and shape of the human fi rst permanent
molar: a Fourier analysis of the occlusal and equato-
rial outlines. Am J Phys Antropol 108:281-294.
ANALISIS DE FOURIER EN MOLARES DE HOMINOIDEA
41
Ferson SF, Rohlf FJ, Koehn RK. 1985. Measuring shape
variation of two dimensional outlines. Systematic
Zool 34:59-68.
Frieß M, Baylac M. 2003. Exploring artifi cial cranial de-
formation using elliptic Fourier analysis of Procrustes
aligned outlines. Am J Phys Antropol 122:11-22.
Galbany J, Pérez-Pérez A. 2006. Tamaño dental, desgaste
oclusal y microestriación dentaria en primates Ho-
minoidea. Revista Española de Antropología Física
26:9-15.
Galbany J, Dotras L, Alberts SC, Pérez-Pérez A. 2010.
Tooth size variation related to age in Amboseli babo-
ons. Folia Primatol 81:348-359.
Galbany J, Estebaranz F, Martínez LM, Romero A, De
Juan J, Turbón D, Pérez-Pérez A. 2006. Comparative
analysis of dental enamel polyvinylsiloxane impres-
sion and polyurethane casting methods for SEM re-
search. Microsc Res Tec 69:246-252.
Galbany J, Martínez LM, Pérez-Pérez A. 2004. Tooth re-
plication techniques, SEM imaging and microwear
analysis in Primates: methodological obstacles. An-
thropologie XLII/1:5-12.
Gamarra B, Galbany J, Pérez-Pérez A. 2009. Shape varia-
bility in occlusal surfaces of the second lower molar
in extant and fossil primates. Paleontol i Evol 3:65-66.
Gingerich PD, Schoeninger MJ. 1979. Patterns of tooth
size variability in the dentition of Primates. Am J Phys
Antropol 51:457-466.
Gómez-Robles A, Martinón-Torres M, Bermúdez de Cas-
tro JM, Margvelashvili A, Arsuaga JL, Pérez-Pérez
A, Estebaranz F, Martínez LM. 2007. A geometric
morphometric analysis of hominin upper fi rst molar
shape. J Hum Evol 55:627-638.
Gómez-Robles A, Martinón-Torres M, Bermúdez de Cas-
tro JM, Prado L, Sarmiento S, Arsuaga JL. 2008.
Geometric morphometric analysis of the crown mor-
phology of the lower fi rst premolar on hominins, with
special attention to Pleistocene Homo. J Hum Evol
55:627-638.
Grine FE, Smith HF, Heesy CP, Smith EJ. 2009. Phenetic
affi nities of Plio-Pleistocene Homo fossils from South
Africa: molar cusp proportions. En: Grine FE, Fleagle
JG, Leakey RE, editores. The fi rst humans: origin and
early evolution of the genus Homo. Vertebrate Pale-
obiology and Paleoanthropology. Springer. p 49-62.
Haines AJ, Crampton JS. 2000. Improvements to the me-
thod of Fourier shape analysis as applied in morpho-
metric studies. Palaeontology 43:765-783.
Hammer Ø, Harper DAT. 2006. Paleontological data
analysis. Oxford: Blackwell Pub.
Hammer Ø, Harper DAT, Ryan PD. 2001. PAST: Paleon-
tological statistics software package for education and
data analysis. Paleontologia Electronica 4(1):9.
Hartman SE. 1989. Stereophotogrammetric analysis of oc-
clusal morphology of extant Hominoid molars: Phe-
netics and function. Am J Phys Antropol 80:145-166.
Johanson DC. 1979. A consideration of the “Dryopithecus
pattern”. Ossa 6:125-137.
Kuhl FP, Giardina CR. 1982. Elliptic Fourier features of a
closed contour. Comp Graph Imag Proc 18:236-258.
Lestrel PE. 1997. Introduction and overview of Fourier
descriptors. En: Lestrel PE, editor. Fourier descriptors
and their applications in biology. Cambridge: Cam-
bridge University Press. p 22-44.
MacLeod N. 1999. Generalizing and extending the eigen-
shape method of shape space visualization and analy-
sis. Paleobiology 25:107-138.
Martinón-Torres M, Bastir M, Bermúdez de Castro JM,
Gómez A, Sarmiento S, Muela A, Arsuaga JL. 2006.
Hominin lower second premolar morphology: evolu-
tionary inferences through geometric morphometric
analysis. J Hum Evol 50:523-533.
Navarro N, Zatarain X, Montuire S. 2004. Effects of mor-
phometric descriptor changes on statistical classifi -
cation and morphospaces. Biological Journal of the
Linnean Society 83:243-260.
Pilbrow V. 2006. Population systematics of chimpanzees
using molar morphometrics. J Hum Evol 51:646-662.
Pilbrow V. 2007. Patterns of molar variation in great apes
and their implications for hominin taxonomy. En: Bai-
ley SE, Hublin J-J, editores. Dental perspectives on
human evolution. Dordrecht: Springer. p 9-32.
Renaud S. 1999. Size and shape variability in relation to
species differences and climatic gradients in the Afri-
can rodent Oenomys. J Biogeog 26:857-865.
Renaud S, Michaux J, Jaeger J-J, Auffray J-C. 1996.
Fourier analysis applied to Stephanomys (Rodentia,
Muridae) molars: nonprogressive evolutionary pattern
in a gradual lineage. Paleobiology 22:255-265.
Rohlf FJ. 2006. TpsDig2, Version 2.10. New York: De-
partment of Ecology and Evolution. State University
of New York at Stony Brook. Disponible en http://life.
bio.sunysb.edu/morph/
Rohlf FJ, Archie JW. 1984. A comparison of Fourier me-
thods for the description of wing shape in mosquitoes
(Diptera: Culicidae). Systematic Zoology 33:302-317.
Scott JE, Lockwood CA. 2004. Patterns of tooth crown
size and shape variation in great apes and humans and
species recognition in the hominid fossil record. Am J
Phys Anthropol 125:303-319.
Sheets HD, Covino KM, Panasiewicz JM, Morris SR.
2006. Comparison of geometric morphometric outline
methods in the discrimination of age-related differen-
ces in feather shape. Frontiers in Zoology 3:1-15.
Swindler DR. 2002. Primate dentition. An introduction to
the teeth on non-Human Primates. Cambridge: Cam-
bridge University Press.
Swindler DR, Emel LM, Anemone RL. 1998. Dental va-
riability of the Liberian Chimpanzee, Pan troglodytes
verus. Hum Evol 13:235-249.
Uchida A. 1998a. Variation in tooth morphology of Gorilla
gorilla. J Hum Evol 34:55-70.
Uchida A. 1998b. Variation in tooth morphology of Pongo
pygmaeus. J Hum Evol 34:71-79.
Williams JA. 1981. Source Fourier analysis: A new me-
thod for describing primate tooth shapes. Current An-
thropology 22:423-424.
White J. 2009. Geometric morphometric investigation of
molar shape diversity in modern lemurs and lorises.
Ant Rec 292:701-719.
Wood BA, Li Y, Willoughby C. 1991. Intraspecifi c varia-
tion and sexual dimorphism in cranial and dental va-
riables among higher primates and their bearing on the
hominid fossil record. J Anat 174:185-205.
