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Creando un clima
para el cambio:
La biodiversidad,
servicios para la
humanidad
III Congreso Colombiano de Zoología
III Congreso de Ornitología Colombiana
V Encuentro Colombiano sobre Abejas Silvestres
Noviembre 21 al 26 de 2010
Medellín, Colombia
MEMORIAS DEL
CONGRESO
El Congreso Colombiano de Zoología
es una iniciativa de la
Asociación Colombiana de Zoología
www.aczcolombia.org
Memorias del congreso III Congreso Colombiano de Zoología
Creando un clima para el cambio: La biodiversidad, servicios para la humanidad
Creando un clima para el cambio: La biodiversidad, servicios para la humanidad
MEMORIAS DEL CONGRESO
Memorias del congreso III Congreso Colombiano de Zoología
Creando un clima para el cambio: La biodiversidad, servicios para la humanidad
Creando un clima para el cambio: La biodiversidad, servicios para la humanidad. III Congreso Colombiano de Zoología, Libro de Memorias.2011
©Asociación Colombiana de Zoología, 2011
Bogotá D.C – Colombia
www.aczcolombia.org
ISBN – 978-958-57015-1-9
Cítese como:
Asociación Colombiana de Zoología. 2011. Creando un clima para el cambio: La biodiversidad, servicios para la humanidad. III Congreso
Colombiano de Zoología, Libro de memorias. Asociación Colombiana de Zoología. Medellín-Antioquia. 57 pgs. Revisado: día/mes/año. Disponible en
Internet: www.aczcolombia.org. ISBN – 978-958-57015-1-9
COORDINADOR GENERAL
Jose Vicente Rodríguez Mahecha
EDITORES
Esteban Botero Delgadillo
Maria Isabel Moreno Ballesteros
DISEÑO Y DIAGRAMACION
Maria Isabel Moreno Ballesteros
Memorias del congreso III Congreso Colombiano de Zoología
Creando un clima para el cambio: La biodiversidad, servicios para la humanidad
son relativamente pocos los estudios sobre la ecología de las cuevas realizadas en el Neotrópico, algunos de los cuales se han llevado a cabo con la
artropofauna de las cavernas brasileñas. No obstante, para el caso de los sistemas latinoamericanos y particularmente colombianos las
investigaciones en esta área requieren de un gran impulso, ya que tienen aun mucho por delante. El interés de ESPELEOCOL a través de este
seminario fue dar a conocer la Asociación y los diferentes trabajos que se están desarrollando en Colombia y Latinoamérica, además de vincular a
nuevos socios – investigadores al igual que enmarcar el trabajo hasta ahora adelantado, con las investigaciones realizadas en Latinoamérica. Las
conferencias realizadas incluyeron reseñas sobre la espeleología en Colombia, su proyección al futuro, aspectos macroecológicos de murciélagos
vernícolas, análisis del guano de mirciélagos en ecosistemas kársticos, caracterización de comunidades de artrópodos y espeleosocorro. Para
cumplir con estos objetivos se invitaron a los especialistas Dr. Héctor Arita (México), Profesor Danilo Salas (Paraguay), Capitán Efraín Mercado
(Puerto Rico), Dra. Brigitte Luis Guillermo Baptiste (Colombia).
Z5 ETNOZOOLOGÍA, UN ENFOQUE MULTIDIMENSIONAL
Co-organizadores: Rafael Monroy, Alejandro García Flores (Cuerpo Académico de Manejo de Unidades Productivas
Tradicionales.
Universidad Autónoma del Estado de Morelos. México), José Manuel Pino Moreno (Universidad Nacional Autónoma de México) & Germán
Escobar Berón (Corporación de Estudios Ambientales y Culturales “Claustro Abierto”).
El Simposio etnozoologia, tuvo como objetivo discutir la investigación etnozoológica, para construir indicadores susceptibles de ser integrados a
políticas públicas de manejo y desarrollo, que coadyuven a mitigar la pobreza y conservar los recursos faunísticos de las comunidades indígenas y
campesinas de América Latina. Además, ponderar el compromiso académico y la importancia de la organización de los pueblos originarios en
defensa de la tierra, el agua, el aire y la fauna silvestre. El contexto del simposio tuvo como eje a la pobreza agudizada por la perdida de la fauna
silvestre y la cultura; además, se analizó el riesgo del conocimiento, manejo y usos tradicionales de los animales silvestres causado por el despliegue
económico espacial, el incremento de la densidad de inversión, la competitividad, mejoramiento de las economías de aglomeración, la priorización de
la tasa de ganancia y la generación de espacios rentables. Las políticas urbanas justifican las tasas de crecimiento de la ciudad, con el argumento del
crecimiento económico. La discusión final del simposio buscó proponer alternativas para replantear la articulación de los fragmentos territoriales, con
el propósito de asegurar la apropiación tradicional y la viabilidad económica de los recursos, reduciendo los riesgos que provocan las tasas de
deforestación sobre la riqueza cultural y faunística.
Z6 PRIORIDADES EN LA CONSERVACIÓN DE ANFIBIOS ANTE SU CRISIS GLOBAL: HACIA LA CONSTRUCCION
DEL PLAN DE ACCION PARA LA CONSERVACION DE LOS ANFIBIOS DE COLOMBIA
J. Nicolás Urbina-Cardona 1, Patricia A. Burrowes 2, Mariela Osorno 3, Andrew J. Crawford 4, Julián A. Velasco 5, Sandra V. Flechas 4, Fernando
Vargas-Salinas 4, Víctor F. Luna-Mora 6, Carlos A. Navas 7, Manuel Guayara-Barragán 6, Wilmar Bolivar-G 8, Paul David A. Gutiérrez-Cárdenas 9 y
Fernando Castro-Herrera 8.
1 Departamento de Ecología y Territorio - Facultad de Estudios Ambientales y Rurales - Pontificia Universidad Javeriana, Bogota - Colombia
2 Department of Biology - University of Puerto Rico, San Juan - Puerto Rico
3 Instituto Sinchi
4 Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad de los Andes, Bogotá Colombia
5 WCS Colombia
6 Fundación Herencia Natural
7 Departamento de Fisiología - Instituto de Biociências - Universidade de São Paulo, Brasil
8 Departamento de Biología - Facultad de Ciencias Naturales y Exactas - Universidad del Valle, Cali - Colombia
9 Departamento de Ciencias Biológicas - Universidad de Caldas, Manizales, Caldas, Colombia
RESUMEN
Dado que en la actualidad existe un proceso incipiente en la generación de información sobre la ecología, historia natural y amenazas que afectan la
mayor parte de los anfibios neotropicales, se realizó en Medellín el “Primer Simposio de prioridades en la conservación de anfibios ante su crisis
global” en el marco del III Congreso Colombiano de Zoología, durante los días 25 y 26 de noviembre de 2010. El objetivo general de este simposio, al
cual asistieron alrededor de 200 personas, y se socializaron 30 trabajos en la modalidad de presentación oral y 24 en video cartel con investigadores
provenientes de 32 instituciones en 9 países, fue generar un espacio que permitiera establecer estrategias regionales y nacionales comunes para
incentivar la investigación y divulgar las problemáticas que afectan las poblaciones de anfibios. Solo de esta forma se podrían tomar decisiones con
fundamento científico acerca de las especies y hábitats que son prioritarios para el desarrollo de programas de conservación en Colombia.
Dentro de este marco general, los objetivos específicos fueron: Conocer e incentivar trabajos de investigación que pueden aportar herramientas para
la conservación y el manejo de los anfibios en Colombia; identificar las principales prioridades para la conservación de los anfibios ante su crisis
global; interactuar con colegas para establecer futuras colaboraciones e investigaciones científicas. El simposio fue dividido en presentaciones que
abordaron diferentes preguntas de investigación relacionadas con diversas temáticas y factores que afectan a los anfibios. Los aspectos discutidos
durante este incluyeron: conservación biológica; quitridiomicosis; fragmentación del hábitat; ecofisiología y su relación con el cambio climático; la
contaminación; la ecología de poblaciones; el ruido antropogénico y otros efectos ecológicos de las carrteteras; los efectos de las especies
invasoras. Una vez finalizadas todas las exposiciones, se realizó una mesa redonda moderada por los corrdinadores del simposio, y en la cual
participaron 70 investigadores. En la mesa se discutieron las necesidades y retos para la investigación sobre la conservación biológica de los
anfibios, se identificaron diversos desafíos y problemas para su conservación y se propusieron herramientas para ello, concluyendo finalmente con
un análisis de los futuros retos para los herpetólogos del país. Los resultados del simposio y la identificación de los desafios y retos para la
conservación de los anfibios en Colombia se documentan en el Anexo 1 de las presentes memorias.
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INTRODUCCIÓN
Los anfibios juegan un papel muy importante en los ecosistemas que habitan dado que controlan insectos, sirven de alimento para otros animales,
incrementan la dinámica de sedimentos en los cuerpos de agua (sensu bioturbación) y generan un vinculo de materia y energía entre ambientes
acuáticos y terrestres (Whiles et al. 2006). De acuerdo con Hoffmann y colaboradores (2010) el 30% de las especies de anfibios se encuentran en
alguna categoría de amenaza (En peligro crítico [CR], En peligro [EN] y Vulnerable [VU]) y el 25% carecen de información de tamaños
poblacionales, extensión de la distribución y amenazas para ser categorizadas (Datos deficientes [DD]). Actualmente la existencia de los anfibios se
encuentra amenazada por factores directos (e.g. enfermedades emergentes, plaguicidas, tráfico ilegal, pérdida de hábitat), indirectos (e.g. cambio
climático, especies invasoras, efectos de borde, degradación del hábitat) y efectos sinérgicos que reducen la viabilidad de las poblaciones e
incrementan su vulnerabilidad a la extinción. Como respuesta a los factores de amenaza, los anfibios experimentan cambios en las tasas de
crecimiento de los individuos, en la capacidad reproductiva, fluctuación en la duración de los periodos reproductivos, cambios en el rango de hogar,
en los patrones de actividad y en el uso del microhábitat (Crump 2003).
A pesar de que la principal causa de disminución histórica de poblaciones y especies amenazadas a nivel mundial es la pérdida y fragmentación de
hábitat, recientemente enfermedades emergentes como la quitridiomicosis en posible sinergia con el cambio climático y la expansión del rango
geográfico de especies invasoras, han complicado mucho más el panorama de conservación de los anfibios (Gardner et al. 2007, Urbina-Cardona
2008). Estudios multi-disciplinarios en regiones afectadas por quitridiomicosis han empezado a revelar patrones que sugieren los mecanismos de
acción y de dispersión de este patógeno y, que nos ayudan a tomar decisiones acerca de las especies y regiones más vulnerables (Velásquez et al.
2008, Voyles et al. 2009, Walker et al. 2010, Vredenburg et al. 2010).
Dado que en la actualidad existe un proceso incipiente en la generación de información sobre la ecología, historia natural y amenazas que afectan la
mayor parte de los anfibios neotropicales, se realizó en Medellín el “Primer Simposio de prioridades en la conservación de anfibios ante su crisis
global” en el marco del III Congreso Colombiano de Zoología, durante los días 25 y 26 de noviembre de 2010. El objetivo general de este simposio, al
cual asistieron alrededor de 200 personas, y se socializaron 30 trabajos en la modalidad de presentación oral y 24 en video cartel con investigadores
provenientes de 32 instituciones en 9 países, fue generar un espacio que permitiera establecer estrategias regionales y nacionales comunes para
incentivar la investigación y divulgar las problemáticas que afectan las poblaciones de anfibios. Solo de esta forma se podrían tomar decisiones con
fundamento científico acerca de las especies y hábitats que son prioritarios para el desarrollo de programas de conservación en Colombia. Dentro de
este marco general, los objetivos específicos fueron:
Conocer e incentivar trabajos de investigación que pueden aportar herramientas para la conservación y el manejo de los anfibios en Colombia.
Identificar las principales prioridades para la conservación de los anfibios ante su crisis global.
Interactuar con colegas para establecer futuras colaboraciones e investigaciones científicas.
ESTRUCTURA DEL SIMPOSIO
El simposio fue dividido en presentaciones que abordaron diferentes preguntas de investigación relacionadas con diversas temáticas y factores que
afectan a los anfibios. A continuación se presenta un resumen del estado del conocimiento en las temáticas identificadas, con base en los principales
aportes de los trabajos de investigación presentados en el simposio Z6 “Prioridades en la conservación de anfibios ante su crisis global” (Asociación
Colombiana de Zoología 2010) y se mencionan algunas líneas de investigación que no fueron abarcadas en el simposio pero que de igual manera
son relevantes en la conservación de anfibios.
Conservación biológica
Colombia alberga más de 754 especies de anfibios de las cuales alrededor de 359 (47.6%) son endémicas, 25 (3.3%) están listadas en CITES por
presiones de tráfico ilegal, y 227 (30.1%) se encuentran en alguna categoría de amenaza a nivel global (IUCN 2010) y 49 (6.5%) a nivel nacional
(Rueda-Almonacid et al. 2004). Dos estudios biogeográficos mostraron tendencias de la diversidad de anfibios en Colombia y el departamento de
Antioquia (Asociación Colombiana de Zoología 2010). A escala nacional los anfibios exhiben mayor diversidad alfa en las regiones de la Amazonia y
del Chocó. Un mayor número de especies con rangos geográficos y altitudinales restringidos hacia los Andes y el Chocó Biogeográfico presentando
mayor diversidad beta y gamma (Figura 1). En el departamento de Antioquia, la mayor riqueza se presenta hacia el occidente, en el Chocó
biogeográfico, y los cambios en riqueza a lo largo de todo el gradiente altitudinal se correlacionan principalmente con la temperatura, más que con la
precipitación. Los patrones en los gradientes de la diversidad anfibia Andina se resumen en una reducción en la diversidad relacionada con mayor
latitud y una reducción relacionada con la altitud (Lynch 1986, Navas 2003).
La gran mayoría de especies amenazadas en Colombia se distribuyen en la región Andina, y probablemente por la contribución de un sinnúmero de
factores intrínsecos y extrínsecos, que actúan de manera sinérgica (Cooper et al. 2008; Sodhi et al. 2008; Laurence y Useche 2009), esta debe ser
la región de mayor prioridad a la hora de generar una iniciativa para la conservación de especies de anfibios en el país (Figura 2). Sin embargo, en
lugares megadiversos como Colombia, es imposible proteger todas las áreas que deberían ser designadas para la conservación y manejo de los
anfibios debido a conflictos de uso del suelo para desarrollo agropecuario, el crecimiento poblacional acelerado y la problemática social, cultural,
económica y política asociadas (Lips y Donnelly 2005, Sarkar et al. 2006). Por ello las redes de áreas de conservación priorizadas deben ser
realmente complementarias al sistema de parques naturales (del orden local, regional y nacional), apoyarse en la representatividad ecosistémica y de
especies con las reservas de la sociedad civil (sensu Ochoa-Ochoa et al. 2009) y se debe hacer un primer análisis de priorización a nivel nacional
para identificar sitios que realicen un aporte significativo a la representatividad de la herpetofauna con base en la complementariedad (la contribución
cuantitativa de un sitio para representar los elementos de la biodiversidad que aún no han sido representadas en los sitios seleccionados) y la rareza
de especies (sensu Urbina-Cardona y Flores-Villela 2010).
Durante el simposio se identificaron algunos retos en la investigación para proponer acciones adecuadas para el manejo y conservación de los
anfibios en Colombia. Hay que entender mejor los rasgos de historia de vida de las especies, los cuales permiten entender mejor su respuesta ante
las perturbaciones antropogénicas, su efecto en la composición, riqueza y estructura de los ensamblajes y, con un enfoque de diversidad funcional,
entender mejor el papel de los anfibios en las propiedades y funciones del ecosistema. Es necesario conocer los umbrales de intervención
antropogénica para enfocar adecuadamente la gestión en áreas que aun tengan la esperanza de ser recuperadas. Igualmente, es indispensable
incrementar los estudios y procesos de investigación con una estrategia in situ, sistemáticamente orientada, al monitoreo de cambios en la
herpetofauna en las áreas naturales protegidas del país, para identificar su verdadero papel en la conservación, y adicionalmente en áreas con altas
tasas de intervención e identificadas como prioritarias por coincidir con el núcleo de distribución de anfibios amenazados fuera de las áreas
protegidas (sensu Urbina-Cardona y Loyola 2008).
Colombia es uno de los países que mayor diversidad anfibia alberga pero a su vez es uno de los países que menor cantidad de publicaciones tiene,
a nivel global, sobre este grupo (Urbina-Cardona 2008). Es necesario que las investigaciones científicas realizadas sobre los anfibios colombianos,
deriven en publicaciones (artículos en revistas científicas indexadas, notas cientificas, capítulos de libro o libros) nacionales e internacionales de alto
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impacto para mejorar el estado de conocimiento de este grupo. Solo así se puede divulgar ante la comunidad científica los patrones observados a
nivel regional y nacional, y aportar datos sólidos y robustos para el manejo y conservación de los anfibios. Para tal efecto, es necesario generar una
comunicación constante entre los investigadores que agilicen el trabajo conjunto y la estandarización de metodologías que concluyan con propuestas
metodológicas de impacto nacional y fortalezcan una eventual propuesta de plan de acción para la conservación de los anfibios en Colombia.
Figura 1. Riqueza de especies de anfibios en Colombia.
Figura 2. Distribución de especies amenazadas en Colombia.
La cantidad de especies amenzadas están representadas en un
gradiente del amarillo al rojo, donde este representa el mayor
numero de especies.
Dentro de las investigaciones para la conservación de anfibios amenazados en Colombia, se presentaron algunas iniciativas de Planes de Acción
Locales y Departamentales para los Anfibios Amenazados. A partir del taller regional de Conservación de los anfibios en el Valle del Cauca, se
reportan más de 65 especies bajo condiciones críticas de amenaza (Castro-Herrera y Bolívar-García 2010), y se generó la publicación del Plan de
Acción para la Conservación de los anfibios del Departamento del Valle del Cauca (Corredor, et al 2010). Este Plan de Acción departamental, reporta
la importancia de abordar los aspectos éticos en la investigación de anfibios, para recordar que el problema de los anfibios no solo deriva del medio
ambiente exógeno al hombre sino de la postura ética del investigador frente a técnicas de colecta, marcaje y sacrificio de los individuos en campo.
Así mismo los Planes de Acción presentados durante el simposio identifican como acciones prioritarias: la investigación, para generar datos
científicos útiles que permitan tomar acciones de conservación; y la educación y participación de las comunidades para asegurar que las acciones se
implementen y se lleven a cabo en el tiempo. Esto es importante pues es necesario generar vías de comunicación efectivas que permitan que la
comunidad se apropie de la información científica generada por los investigadores para que sea realmente usada en el sitio donde es más necesario.
En este sentido la información por sí sola no produce cambios, sino que debe existir retroalimentación por parte de los investigadores, comunidades
locales y los tomadores de decisiones.
De igual forma la capacitación y empoderamiento de las comunidades locales en temas de conservación de anfibios es crucial para mantener
esquemas de seguimiento y evaluación poblacional de especies amenazadas en el largo plazo. La educación es un factor clave en la conservación
por lo cual es indispensable incluir en los Proyectos Ambientales Escolares (PRAE’s), módulos que traten el tema de la investigación y conservación
biológica, los bienes y servicios que nos presta la biodiversidad y las implicaciones de las extinciones que estamos viviendo en la integridad y salud
del ecosistema y sus repercusiones en el bienestar humano. Además, la implementación de pequeños proyectos de investigación en los colegios
permitirá afianzar estos conocimientos y formar a futuros jóvenes conservacionistas. Adicionalmente, se reconoce la necesidad de concienciar a la
comunidad sobre la importancia del rol de las reservas de la sociedad civil en la conservación, siendo estas de gran importancia para mitigar los
efectos antropogénicos en áreas dejadas sin protección oficial pero altamente biodiversas (sensu Ochoa-Ochoa et al. 2009).
Quitridiomicosis
La quitridiomicosis es una enfermedad cutánea en los anfibios, causada por la infección del hongo quitrido, Batrachochytrium dendrobatidis (Bd, de
ahora en adelante) el cual afecta las partes queratinizadas de la piel de los anfibios ocasionando cambios fisiológicos, específicamente un
desbalance iónico (Na2+ y K+) que, en algunas especies, puede ocasionar la muerte (Voyles et al. 2009, Rosenblum et al. 2010). Extinciones,
extirpaciones locales y disminuciones poblacionales de anfibios en todos los continentes se han asociado a esta enfermedad; en Centro América la
pérdida de biodiversidad en bosques húmedos de montaña ha sido catastrófica (Crawford et al. 2010). Se ha sugerido que este patógeno tuvo sus
orígenes en África a principios del siglo pasado y que de allí se introdujo a todo el mundo a través del uso bio-medicinal de especies de anfibios
africanos que sirvieron como vectores a especies nativas (Weldon et al. 2004, Fisher et al. 2009, Kielgast et al. 2010). Sin embargo, no se puede
eliminar aún otros posibles sitios de origen, como Asia (Goka et al. 2009) o Norte América, los cuales albergan la diversidad genética más alta en el
mundo para Bd (James et al. 2009). En el nuevo mundo, los primeros registros de Bd, basados en análisis histológicos de especímenes en museos,
fueron de Norte América en 1961, seguido por el Caribe insular en 1976, Sur América entre 1977-1980 y Centro América en 1987 (Burrowes et al.
2008; Padgett-Flor and Hopkins 2010). Existe evidencia de que Bd se puede dispersar en forma direccional a través de regiones extensas y que en
Sur América ha habido múltiples introducciones (Lips et al. 2006). Esto puede conllevar a mayor diversidad genética de Bd entre zonas geográficas y
complicar la interacción con sus hospederos en cuanto a patogenicidad, mecanismos de defensa y posibles sinergias con factores climáticos y
ecológicos. Se han reportado algunas interacciones sinérgicas entre el cambio climático y la infección de anfibios andinos por Bd (Seimon et al.
2007) y la diseminación mundial de Bd por la amplia distribución comercial de la especie invasora Lithobates catesbeianus, conocida comúnmente
como Rana toro (Mazzoni et al. 2003, Schloegel et al. 2009, 2010).
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Las especies con más potencial para ser afectadas por este hongo patógeno son aquellas que se reproducen y se encuentran asociadas a cuerpos
de agua, como quebradas y humedales. La incidencia de infección por Bd varía entre los anfibios según su filogenia, rango geográfico, hábitat, modo
de reproducción y comportamiento, sugiriendo que factores ambientales y genéticos influyen tanto en la virulencia del patógeno como en la
susceptibilidad de los hospederos (Bielby et al. 2008), aunque dentro de una sola localidad el patrón no es tan claro (Crawford et al. 2010).
Batrachochytrium dendrobatidis puede generar laceraciones y cambios de coloración en la piel de los anfibios afectados. Los animales infectados se
muestran inapetentes y en estado letárgico incrementando su vulnerabilidad a la depredación e imposibilitados para cumplir sus funciones básicas.
Este hongo ha generado el declive de anfibios en áreas naturales protegidas de Puerto Rico causando, de manera silenciosa, la mortalidad de
cientos de individuos en sinergia con sequías prolongadas, características de la variabilidad y cambio climático en el Caribe (Longo et al. 2009). Se
demostró también que Bd tiene efectos mayores en estadios juveniles y en elevaciones medias, donde es probable que el hongo presente su óptimo
ecofisiológico (Longo y Burrowes 2010). El hecho de que los niveles de infección de Bd en las ranas puedan aumentar significativamente durante la
época seca y que, en un estudio de marca y recaptura, los adultos infectados tuvieran menor posibilidad de sobrevivencia que los no-infectados,
sugiere que incluso las especies que persisten con Bd, están en riesgo de sucumbir a quitridiomicosis si se encuentran bajo estrés ocasionado por
sinergias con diversos factores (e.g. especies invasoras, perdida y degradación de hábitat, sobrexplotación y cambio climático, entre otros).
La estacionalidad tiene una marcada influencia sobre la patogenicidad del hongo dado que hay más concentración de zoosporas durante la época
seca, y debido a que algunos anfibios se refugian en los pocos microhábitats húmedos disponibles, hay una mayor posibilidad de quedar
contaminados. Por tal motivo, durante un año que se caracterice por presentar épocas secas prolongadas (“año niño”), las poblaciones de anfibios
pueden colapsar, recuperando momentáneamente el número de individuos cuando vuelven las épocas de lluvias. Esta aparente capacidad de
resiliencia de algunas poblaciones de anfibios puede reducirse dramáticamente en el caso en que la sinergia entre factores de declive (e.g. especies
invasoras, perdida de hábitat, Bd, sobrexplotación, cambio climático, entre otros) se asocien a eventos estocásticos. Así mismo, la historia natural de
las especies debe ser tenida en cuenta en los estudios de Bd, dado que cuando un adulto está infectado y la especie presenta cuidado parental, las
probabilidades de infectar las crías se incrementan al eclosionar los huevos. Uno de los más grandes desafíos para la investigación en campo del Bd
es que los individuos infectados permanecen escondidos, no cantan y, en tierras bajas, los cadáveres se descomponen muy rápido dejando sin
evidencia el evento.
En Colombia, estudios histológicos utilizando muestras de museo en el departamento del Valle del Cauca indicaron que el patógeno B. dendrobatidis
está presente en Colombia desde el año 1994 (Velásquez et al. 2008). Otro estudio, reporta la presencia del hongo patógeno en los departamento de
Cundinamarca y Santander desde el 2004 (Ruiz y Rueda-Almonacid 2008). Hasta la fecha estos son los dos únicos reportes publicados en revistas
científicas para Colombia, por lo que se vuelve muy importante el desarrollo y publicación de estudios que permitan determinar qué tan distribuido se
encuentra el patógeno y cuáles especies y zonas parecen ser más vulnerables. En un trabajo de maestría, Quintero-Marín (2008) reporta la
presencia del Bd en individuos anfibios de 7 localidades en los departamentos de Boyacá, Cundinamarca y Meta. En tierras bajas de Colombia, se
encontraron ranas que persisten con infecciones de B. dendrobatidis en condiciones aparentemente estables (Asociación Colombia de Zoología
2010). Es posible que algunas especies tengan bacterias en la piel que inhiban el crecimiento del hongo quitridio. Además, es posible que existan
péptidos antifúngicos que también otorguen cierta resistencia a los anfibios. Por otro lado, la temperatura puede ser una limitante para el hongo, en
tierras bajas, y es probable que ésta variable ambiental juegue un papel importante en el control del patógeno. Estudios de laboratorio reportan un
óptimo de temperatura para Bd entre 4ºC y 23ºC lo que de alguna manera implica que anfibios de tierras bajas que experimentan temperaturas por
encima de este rango, puedan tener una protección adicional (Flechas et al. 2010). El género Atelopus es uno de los más afectados por la
quitridiomicosis asociada a años atípicos climáticamente.
Estudios realizados en la Sierra Nevada de Santa Marta, han reportado la presencia de dos especies microendemicas (A. laetissimus y A. nahumae),
las cuales presentan el 85% de su población en una sola localidad, incrementando así su vulnerabilidad a la infección masiva, aspecto que puede ser
exacerbado por la aglutinación de individuos en parches remanentes de vegetación natural causada por la pérdida y fragmentación del hábitat; y por
la pérdida de nichos ecológicos adecuados debido principalmente al cambio climático. Recientemente, en el Parque Nacional Natural Gorgona se
encontró que las cinco especies evaluadas fueron positivas para Bd con una prevalencia relativamente alta, ya que un 33% de los individuos
examinados presentaron la infección. Para el caso de Atelopus elegans, y otra especies en localidades de tierras bajas del Chocó Biogeográfico (A.
spurelli y A. aff. limosus) se encontraron bacterias con acción anti-Bd (Asociación Colombia de Zoología 2010). Las bacterias aisladas de A. elegans,
de la cual se sabe está infectada desde hace por lo menos 3 años, fueron las que presentaron una mayor acción inhibitoria. Estos hallazgos invalidan
la hipótesis de que el hongo no ha llegado a tierras bajas y pone a prueba la hipótesis de que la temperatura en estas áreas se encuentra fuera del
óptimo ecofisiológico del hongo. A su vez, surge una pregunta de investigación: ¿varía el óptimo ecofisiológico del hongo a la misma altitud pero en
distintas regiones geográficas Neotropicales?, y ¿cuál es la relación entre los gradientes ambientales y estructurados causados por la perturbación
antropogénica, y la patogenicidad del hongo en distintas especies de anfibios?.
Fragmentación del hábitat
La principal causa del declive de poblaciones y especies amenazadas a nivel mundial es la pérdida y fragmentación de hábitat. A través de este
proceso se transforman los paisajes naturales en una matriz seminatural compuesta por fragmentos de bosque remanente inmersos en una matriz
con diferentes usos antropogénicos, e intensidades de perturbación, como la agricultura y la ganadería (Marsh y Pearman 1997). En los fragmentos
de bosque remanente, la distribución de las especies a lo largo del gradiente matriz-borde-interior de bosque (sensu efecto de borde; Osorno 1999,
Schlaepfer y Gavin 2001, Urbina-Cardona et al. 2006) juega un papel muy importante en la estructura y composición de las especies de anfibios. De
esta manera, matrices estructuralmente similares a la cobertura vegetal original (e.g. interfaz cafetal con sombrío-borde de bosque) amortizan los
efectos de borde en el fragmento de bosque (sensu efectos de matriz; Gascon et al. 1999, Santos-Barrera y Urbina-Cardona 2011), así como
determinan la evolución de los mecanismos, funciones y procesos en el bosque remanente. La pérdida del hábitat sumado a la cercanía con
carreteras o áreas urbanas, potencia la mortalidad de los individuos, y genera una barrera entre los cuerpos de agua y los bosques, impidiendo la
colonización o la culminación del ciclo de vida de algunas especies de anfibios (sensu “habitat split”; Becker et al. 2007). Los ensamblajes de anfibios
en paisajes seminaturales y sistemas productivos están perdiendo especies debido a que algunos hábitats antropogénicos son hostiles para muchas
especies, siendo de gran importancia adelantar investigaciones para determinar su efecto (Cáceres-Andrade y Urbina-Cardona 2009). Con base en
estos resultados, se vuelve de gran importancia adelantar investigaciones para determinar los efectos de estas áreas antropogénicas sobre las
poblaciones y los ensamblajes de anfibios.
Se ha identificado que las especies más vulnerables a la pérdida y fragmentación del hábitat son las que se distribuyen preferencialmente en el
interior de los bosques y son muy dependientes de la alta calidad del hábitat, evitando los bordes y la matriz antropogénica de potreros y cultivos
(Urbina-Cardona et al. 2006). Por lo tanto, estas especies son las más vulnerables a la extinción por causa del efecto de borde, la degradación del
bosque (e.g. entresaca selectiva de madera, incendios) y la fragmentación del hábitat. Identificar grupos de especies sensibles dentro de los
ensamblajes para entender su dinámica espacio-temporal y su relación con variables ambientales y estructurales en el microhábitat, debe ser una
prioridad en los estudios para la conservación de anfibios.
Memorias del congreso III Congreso Colombiano de Zoología
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En el bosque húmedo tropical al sur del departamento de Córdoba se encontró que especies con modos reproductivos con huevos y larvas acuáticas
fueron más tolerantes al disturbio, ya que habitan el borde, el interior del bosque e incluso los potreros (Asociación Colombia de Zoología 2010). Por
el contrario, en el Bosque seco tropical de Córdoba, las especies generalistas dependen más de la presencia de cuerpos de agua lenticos (hylidos y
dendrobátidos) que de la distancia al borde del bosque remanente (Asociación Colombia de Zoología 2010). En la Orinoquia (San Martin, Meta), los
cuerpos de agua lénticos presentan una fuerte dinámica temporal en la cual no hay renacuajos durante la sequía, y en época de lluvias, las especies
con modos reproductivos ligados a cuerpos de agua se desarrollan muy rápidamente hasta etapa adulta (Asociación Colombia de Zoología 2010).
Las pozas ubicadas en áreas de potrero asociadas al borde del bosque presentaron la mayor riqueza de anfibios y de insectos, por lo que es
importante mantener la continuidad estructural entre hábitats acuáticos y terrestres. Sin embargo, no hubo renacuajos en el interior de los bosques
de galería remanentes debido a que la riqueza de especies está correlacionada con menor cobertura de dosel y sotobosque. Tal relación se debe a
que el fitoplancton es más abundante en zonas donde hay una mayor incidencia de luz solar y ese es un recurso alimenticio importante para los
renacuajos de muchas especies de anuros. Así mismo, es importante mantener la calidad del agua y no dispersar agroquímicos en los potreros
durante las temporadas de transición lluvias a sequia y sequia a lluvias, épocas en las cuales la mayoría de especies de anfibios del ensamblaje se
reproducen (Asociación Colombia de Zoología 2010).
En las selvas del Chocó se determinó que los ambientes en regeneración natural secundaria presentan el mayor número de especies, debido a que
estos ecotonos presentan altísima heterogeneidad ambiental y estructural (Asociación Colombia de Zoología 2010). En tales ambientes se presentan
sitios con características de bosques conservados y otros más afines a ambientes antropogénicos, que ofrecen una amplia variedad de recursos
espaciales y alimenticios que pueden ser utilizados por los anfibios. En este sentido, una selva que ha sido deforestada puede ser recolonizada por
especies de anfibios si la regeneración natural sigue su camino para, a futuro, recuperar en parte la composición y funcionalidad de los ensamblajes.
Por su parte, en la selva húmeda tropical del borde noroccidental de la Amazonia se ha determinado que la intervención antropogénica de la planicie
amazónica tiene efectos negativos sobre la composición y estructura de ensamblajes de anfibios a lo largo de un gradiente de fragmentación;
incrementando la diversidad beta entre fragmentos y reduciendo al 50% la riqueza en los fragmentos de menor tamaño, dato relevante para hacer
gestión en favor de la restauración y conservación del hábitat en la zona (Asociación Colombia de Zoología 2010).
En todos los estudios se pudo evidenciar que la riqueza de anfibios por tipo de hábitat no es una variable de respuesta adecuada para ver los
cambios en ensamblajes de anfibios a lo largo de gradientes espacio-temporales. Esto se debe a que en paisajes transformados y fragmentados hay
especies provenientes de áreas antropogénicas que llegan a los bordes de los bosques (ecotonos) incrementando la riqueza específica en algunos
hábitats. Por esta razón, es recomendable evaluar los cambios en la estructura y composición a través de análisis de diversidad beta y de curvas de
rango abundancia que permitan entender mejor el cambio en las jerarquías de especies dominantes y raras. Se resalta la importancia de conocer la
relación de los anfibios con las variables bióticas y abióticas de su ambiente y la estructura vegetal de éste, para entender sus dinámicas espacio-
temporales y así identificar grupos de especies sensibles dentro del ensamblaje para priorizar su conservación. En este sentido, la diversidad
funcional, asociada a los rasgos de historia natural de las especies, es un tema de investigación que debe ser explorado para entender patrones
subyacentes en los ensamblajes de anfibios.
Ecofisiología y cambio climático
Los estudios ecofisiológicos son importantes como fuente de información transversal en la conservación de anfibios. Un cambio ambiental drástico en
un lugar ocupado por una población de anfibios puede ocasionar extinción local, siendo las alternativas a esta opción la migración, o los ajustes
fisiológicos o comportamentales. Los ajustes comportamentales son importantes en ciertos contextos, por ejemplo fragmentación del hábitat (Neckel-
Oliveira and Gascon 2006) pero no son mecanismos compensatorios válidos en situaciones donde agentes patógenos, contaminación por tóxicos, o
exposición a eventos climáticos extremos, se encuentran asociados. Frente a este tipo de alteración ambiental lo esperado es un ajuste fisiológico en
las especies o el declive local de las poblaciones de anfibios. Sin embargo, es claro que esos tipos de alteración afectan de manera diferencial a las
especies e incluso poblaciones de anfibios. En otras palabras, la misma modificación ambiental puede ser letal para una población e inocua para
otra, pues el grado de estrés causado por el cambio ambiental no depende del tipo o magnitud del cambio en sus valores absolutos, sino de la
habilidad fisiológica típica de los individuos de una especie para lidiar con ese cambio (Wikelski y Cooke 2006). Así, una pregunta esencial a
responder en la ecofisiología de la conservación es: ¿porque, en términos de causas proximales, algunas especies de anuros son extremadamente
sensibles; mientras que otras son extremadamente susceptibles a las modificaciones ambientales (Navas and Otani 2007)?. Finalmente, cabe
destacar que aún en el contexto de los ajustes comportamentales, la capacidad para el desplazamiento es esencial y es, por su vez, un factor
claramente relacionado a la fisiología del esfuerzo. Por estas razones los estudios fisiológicos y ecofisiológicos son importantes en el contexto de la
conservación biológica.
La acumulación de gases por efecto invernadero reducen la capa de ozono y alteran los regímenes de precipitación, de temperatura y de radiación
ultravioleta (UV-B). Estos factores interactúan entre si y causan directamente el declive de muchas poblaciones a nivel mundial. El efecto combinado
entre los rayos UV-B y la hipoxia en los cuerpos de agua, afecta el éxito reproductivo de algunos anfibios a través del retardo en el desarrollo de
embriones, reducción en el tamaño corporal de los individuos y problemas en la capacidad de movimiento de larvas y juveniles (Asociación Colombia
de Zoología 2010). Como efecto indirecto también se afecta la densidad de invertebrados, y por lo tanto la alteración en la disponibilidad de alimento
y las dietas de algunas especies.
En el caso de las ranas de cristal (familia Centrolenidae), se predice que la mayoría de las especies conocidas (alrededor de 150; Amphibiaweb
2010) reducirán su distribución geográfica debido al cambio climático. Este hecho podría ser debido a la alta afectación que tendrían los anfibios al
aumentar la temperatura tanto en tierras altas como en bajas. En un escenario extremo de incremento de 3 °C, la extinción de los centrolénidos sería
masiva (Asociación Colombia de Zoología 2010). Aunque en los Andes tropicales el incremento de temperatura ha sido de 0.6 °C, es posible que la
pérdida y la fragmentación del hábitat sumada a la degradación en los fragmentos remanentes (e.g. efectos de borde, entresaca selectiva de
madera), estén generando disminuciones poblacionales de manera silenciosa.
El bioma de páramo alberga tan solo 39 especies de anfibios, posiblemente porque se reduce la variedad de modos reproductivos que pueden
sobrevivir en este ambiente que sufre cambios climáticos circadianos extremos (Lynch y Suárez-Mayorga 2002) afectando a través del pH del agua y
la intensidad de rayos UV, el desarrollo del embrión (Navas 2005). De esta forma, en los ecosistemas de páramo las especies de anfibios se han
adaptado a amplios rangos diarios de temperatura causados por los ciclos circadianos de alta montaña (0 oC a 40oC) a través de estrategias de
comportamiento como la termorregulación heliotérmica y uso de sustratos como refugios (e.g. agua); y estrategias ecofisiológicas para evitar o tolerar
el congelamiento (e.g. proyectar el agua a la periferia para que se congele y dejar en el centro las vísceras, aisladas del frío extremo o el incremento
repentino en los niveles de glucosa). En Pristimantis nervicus, que se encuentra en el PNN Chingaza, se determinó que a pesar de que su
temperatura corporal es idéntica a la ambiental, puede soportar los extremos climáticos debido a que presenta una alta concentración de glucosa la
cual interviene en los procesos de crio-protección (Asociación Colombia de Zoología 2010). Sin embargo, al igual que en otras especies de anfibios,
la pérdida de hábitat podría estar reduciendo la calidad del hábitat donde esta especie busca refugio, dándose una sinergia entre pérdida y/o
transformación de los ambientes con el cambio climático.
Contaminación
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Los agroquímicos afectan a las poblaciones de anfibios que habitan incluso en ecosistemas naturales bien conservados, a través de su dispersión
por el aire (Sparling et al. 2001). Estos químicos, provenientes de matrices antropogénicas, exponen a los anfibios a altos niveles de contaminantes,
afectando el éxito reproductivo al impedirse la fertilización de los huevos; adicionalmente, pueden producir deformidades en larvas y juveniles y
causar la muerte (Bebee et al. 1990). En una población se considera normal un 2% de individuos con malformaciones, pero en sistemas cerrados se
han llegado a presentar hasta un 25% debido a la bioacumulación de metales pesados en tejidos.
De los agroquímicos más usados en el país, el CosmoFlux® es un coadyuvante de uso frecuente principalmente en la erradicación de cultivos de uso
ilícito. A pesar de no presentar efectos inmediatos aparentes, este tiene un efecto genotóxico en los anfibios que afecta el movimiento de neonatos
en ambientes acuáticos y terrestres, y causa daño genético. Por su parte, el Roundup® tiene un efecto citotóxico y genotóxico que inmunosuprime a
los anfibios expuestos (Asociación Colombia de Zoología 2010). Por lo tanto, es de gran interés para la comunidad científica la generación de
investigaciones que ayuden a comprender los efectos negativos de los contaminantes químicos sobre las poblaciones de anfibios.
Ecología de poblaciones
De manera general, los problemas asociados con las perturbaciones antropogénicas se reflejan en las poblaciones de anfibios en la pérdida de
variabilidad genética, elasticidad demográfica y estocasticidad ambiental. En algunos estudios en islas continentales (e.g. oaisis o fragmentos de
bosque) se determinó que no hay desplazamiento de anfibios entre parches, convirtiéndose esas poblaciones en sistemas cerrados que pueden
estar sufriendo procesos endogámicos tendientes a cuellos de botella. Así mismo, en cada isla o parche la proporción de sexos es muy variable
manteniendo constante el patrón de mayor número de machos que hembras en las poblaciones (Asociación Colombia de Zoología 2010). Algo
similar puede estar sucediendo con las 69 especies del genero Phrynopus dado que cada especie ocupa de manera restringida lugares relativamente
cercanos pero aislados entre sí (e.g. cimas de montañas o valles separados por ríos). En ambos casos el cambio climático puede ser crítico para
este grupo ante la imposibilidad de cambiar de nicho ecológico altitudinal debido a la especificidad de hábitat de cada especie. Surge entonces la
pregunta: “¿tendremos tiempo de descubrir todas las especies que faltan y entender patrones evolutivos antes de tener extinciones masivas?”. Se
recomienda que futuros estudios en ecología de poblaciones hagan uso de modelos de población cerrada con heterogeneidad, que relajan el
supuesto de igualdad en probabilidades de captura. Así mismo, es indispensable contar con diseños robustos que, en las investigaciones, incluyan
suficientes replicas espaciales y temporales para evitar subestimar los tamaños poblacionales en las especies de estudio.
En el caso de investigaciones relacionadas con la dieta de los anfibios, una de las preguntas evaluadas en los trabajos presentados durante el
simposio fue: ¿qué variables morfométricas están asociadas a las dietas?. Es necesario hacer análisis de redes complejas de dieta a nivel de
especies en los ítems consumidos dado que a nivel de orden no se evidencian patrones claros de preferencia. Así mismo, es necesario ver cambios
espacio-temporales en la dieta de distintas poblaciones de la misma especie en diferentes tipos de vegetación dado que una especie puede usar de
manera diferencial (e.g. refugio, vocalización, ovoposición, reproducción, consecución de alimento, evasión de predadores, entre otros) un hábitat o
gradientes de hábitats. Finalmente se recomienda, para futuros trabajos, relacionar la dieta con otras variables ambientales y estructurales del
microhábitat de los individuos evaluados preferiblemente a lo largo de gradientes naturales a antropogénicos, con el fin de aportar información
valiosa para la conservación de los anfibios.
Ruido antropogénico y otros efectos ecológicos de las carreteras
Los anfibios utilizan las señales acústicas como su principal forma de comunicación para procesos tales como reconocimiento de conespecíficos,
búsqueda de pareja, y defensa de territorios o algún recurso importante para ellos (Gerhardt y Huber 2002). Sin embargo, el canto en los anfibios, es
innato y determinado genéticamente, y los individuos poseen poca capacidad de modular la frecuencia de su canto (Gerhardt y Huber 2002). Esto
hace que actividades humanas generadoras de ruido puedan tener impactos negativos en las poblaciones de anfibios de Colombia, ya que la
información contenida en las señales acústicas emitidas por los emisores seria “enmascarada” por el ruido y por lo tanto, no podría ser captada y
decodificada por los receptores (Brumm y Slabbekoorn 2005).
Son innumerables los tipos de actividades humanas generadoras de ruido, las cuales tienden a concentrase en ambientes urbanos; sin embargo, una
fuente de ruido que atraviesa ecosistemas naturales y de ahí, tiende a “invadir” el hábitat natural de la mayoría de anfibios en Colombia, es el tráfico
vehicular en carreteras. El ruido antropogénico producido en carreteras puede promover que las especies incrementen la frecuencia de su canto, o
incrementen su tasa de canto y exhiban comportamientos de alternación de tiempo de canto, es decir, los individuos tienden a cantar cuando los
niveles de ruido ambiental son bajos y tienden a dejar de cantar si el nivel de ruido se incrementa (Sun y Narins 2006, Kaiser y Hammer 2009; Parris
y Schneider 2009). Un incremento en la frecuencia de canto puede reducir los niveles de enmascaramiento de las señales acústicas ya que el ruido
es preponderante a frecuencias bajas, no obstante, cantar a altas frecuencias reduce la distancia de comunicación de los individuos lo que, podría
reflejarse en una reducción de oportunidades de encontrar pareja (Parris et al. 2009). Un incremento en la tasa de canto puede ser costoso para los
individuos y eventualmente reducir sus posibilidades de sobrevivencia futura y así, su eficacia biológica (Wells 2001, Parris 2002).
Así mismo, las carreteras pueden implicar para algunas poblaciones de anfibios una barrera difícil de superar y por lo tanto, poblaciones en
fragmentos de bosque separados por una carretera pueden experimentar una reducción en el flujo e intercambio de individuos y presentar una
reducción de tamaño poblacional Además las carreteras generan atropello vehicular de individuos que migran en masa hacia microhábitats de
reproducción (charcas o pozos de agua) que se encuentran en lados opuestos de la carretera reflejándose en un declive dramático de las
poblaciones de anfibios atropelladas (Fahrig y Rytwinski. 2009, Andrews et al. 2008) o interrumpiendo de manera permanente el desarrollo de una de
las fases de su ciclo de vida (Becker et al. 2009).
Los efectos de la red vial en Colombia sobre la fauna de anfibios en nuestro país pueden ser dramáticos y en general la “ecología de carreteras” es
toda una línea de investigación inexplorada en Colombia y que requiere múltiples esfuerzos para responder preguntas básicas tales como las tasas
de mortalidad por atropello de anfibios en Colombia, o preguntas más elaboradas tales como: ¿qué especies de ranas son más susceptibles al
enmascaramiento de sus señales acústicas por el ruido generado en carreteras?; ¿cómo se refleja dicho enmascaramiento en la eficacia biológica de
sus poblaciones?; ¿las especies exhiben estrategias adaptativas o no adaptativas para comunicarse en ambientes con alto nivel de ruido
antropogénico?; y si hay un efecto de las carreteras a nivel de ensamblajes de anfibios, ¿cómo se podría reflejar eso en la diversidad funcional de
dichos organismos?. Responder a estas y otras preguntas es importante, pues ofrecerían una base teórica solida para predecir e implementar planes
de manejo que ayuden a mitigar los efectos ecológicos de las carreteras en los anfibios de Colombia a la vez que, se cumpliría con los planes de
desarrollo vial del país.
Especies invasoras
Este factor de amenaza es uno de los que genera presiones directas y silenciosas para los anfibios nativos. Las especies invasoras presentan altos
niveles de agresividad (entendida esta como la capacidad de dispersarse rápidamente excluyendo por competencia a otras especies nativas),
sumado a la tremenda capacidad de depredación de individuos de especies nativas, sus altos niveles reproductivos bajo condiciones incluso
adversas y la capacidad de ser portadores sanos de patógenos de alto poder infeccioso para especies nativas (Baptiste y Múnera 2010). Algunas
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especies son capturadas en su región original y comercializadas a nivel global como alimento (e.g. Lithobates catesbeianus) o mascotas (e.g.
Hemidactylus brooki, Eleutherodactylus johnstonei). Estas especies han llegado a Colombia, y están causando graves daños en los ensamblajes
nativos urbanos y los ecosistemas naturales invadidos, alterando las dinámicas e interacciones entre las especies nativas; y, en escenarios de
cambio climático, se espera que algunas de estas especies incrementen su distribución geográfica en el país (Urbina-Cardona y Castro 2010).
Específicamente L. catesbeianus, ha sido reportada para Colombia desde 1994 (Daza Vaca y Castro Herrera 2000, Rueda-Almonacid 2000, Lynch
2005, Mueses-Cisneros y Ballén 2007) y a nivel mundial se encuentra señalada como una de las especies invasoras más agresivas debido a que por
sí sola tiene gran capacidad de dispersión de huevos, larvas y adultos, afecta directamente a las poblaciones nativas por depredación y competencia,
e indirectamente al ser portadora pasiva del hongo Batrachochytrium dendrobatidis (Mazzoni et al. 2003, Schoegel et al. 2009). Así mismo, los peces
invasores (e.g Oncorhyncus sp) generan depredación directa y masiva sobre las posturas de los anfibios y pueden actuar como vectores de algunas
enfermedades en los ambientes invadidos. Se requiere contar con un listado nacional oficial de especies invasoras con sus mapas de distribución
potencial actual e información ecológica respectiva. Es necesario fortalecer las iniciativas de investigación que busquen definir el estado poblacional,
historia natural y área de distribución de las poblaciones de especies invasoras; para contar con soportes científicos y técnicos. Es indispensable que
las Corporaciones Autónomas Regionales (CARs y CDS) realicen, con el apoyo de Universidades, e Institutos de Investigación, búsquedas y
detecciones tempranas de estas especies invasoras en sus ecosistemas naturales con el fin de adoptar medidas de monitoreo, seguimiento y control
de las poblaciones y poder priorizar áreas para la erradicación de estas poblaciones (Urbina-Cardona y Castro 2010).
MESA REDONDA
Al finalizar las presentaciones del simposio, se procedió a hacer una mesa redonda a la cual asistieron 70 investigadores para generar sinergias,
compartir experiencias e identificar los principales factores de amenaza para los anfibios y las acciones para mitigarlas en el país.
Necesidades y retos para la investigación sobre la conservación biológica de los anfibios son:
Entender la respuesta de la herpetofauna a la perturbación antropogénica y gradientes de hábitat y su respuesta a gradientes microclimáticos,
enfermedades emergentes y pérdida de la diversidad genética.
Entender y valorar los bienes y servicios ecosistémicos que dependen de los procesos ecológicos en los que están implicados los anfibios.
Fortalecer el sistema de Áreas Naturales Protegidas incluyendo las Reservas Privadas de la Sociedad Civil.
Monitorear la expansión y el impacto del Bd y explorar la viabilidad de tratamientos in situ (e.g. soluciones con bacterias anti fúngicas) a lo largo
de gradientes altitudinales amplios. Iniciar una puesta en común de todos los investigadores que en el país han trabajado o trabajan actualmente con
Bd, con el fin de planear una acción de monitoreo sin repetir acciones y estandarizar protocolos para hacer comparables los resultados de diferentes
investigaciones.
Fortalecer los procesos de manejo, control y erradicación de poblaciones de especies invasoras
Incentivar la colaboración y la participación de las comunidades locales y tomadores de decisiones en los proyectos de conservación,
generando sentido de pertenencia y carisma por las especies locales de anfibios.
Controlar el tráfico ilegal de anfibios a nivel local, nacional e internacional.
Vigilar que los programas de biocomercio que involucren a los anfibios cumplan estrictamente con la normatividad.
Controlar y restringir los permisos de colecta en regiones geográficas del país que han sido extensamente muestreadas y presentan suficientes
organismos “voucher” en colecciones zoológicas.
Manejar las matrices antropogénicas (arreglos agroforestales y silviculturales, cercas vivas, labranza mínima, entre otras herramientas del
paisaje) y generar zonas de amortiguación de áreas núcleo para incrementar la permeabilidad del paisaje y la calidad de hábitat en los fragmentos.
Controlar la pérdida de hábitat e incrementar la conectividad a lo largo de gradientes naturales (e.g. altitudinales), a la vez que se controla la
dispersión de especies invasoras, enfermedades emergentes e incendios.
Mantener la conectividad entre fragmentos de vegetación natural remanente y los cuerpos de agua para asegurar la culminación de ciclos de
vida de especies con modos reproductivos ligados al agua
Fortalecer actividades de educación y sensibilización ambiental articulado a propuestas institucionales ambientales que permita a docentes,
estudiantes y comunidad en general, comprender e incidir positivamente, a nivel local, en la problemática de las especies de anfibios amenazados.
Vincular la información de historia natural de las especies (e.g. uso y preferencia de microhábitats y presas) con estudios de ecofisiología de la
conservación para tener un manejo adecuado de la especie y su hábitat.
Fortalecer los programas de conservación ex situ que se vienen desarrollado en el país a través de la generación de capacidad técnica dentro
de los parques zoológicos y vivarios. El estudio de organismos en cautiverio permite entender la época reproductiva, el porcentaje de huevos viables,
huevos eclosionados y de metamorfos por pareja, el patrón de crecimiento y permite apoyar programas de educación ambiental. Sin embargo, se
debe monitorear a largo plazo el éxito de los programas de conservación ex situ en la reintroducción de individuos y poblaciones en vida silvestre en
el país.
Incorporar dentro de los planes de manejo de áreas protegidas las especies de anfibios como grupo de importancia para el desarrollo de
esquemas de monitoreo en el largo plazo
Crear capacidad técnica en funcionarios de Parques Nacionales y comunidades locales que trabajan dentro de áreas protegidas para
implementar programas de monitoreo en el largo plazo de poblaciones de anfibios amenazados.
Crear y/o fortalecer laboratorios de referencia para el diagnóstico de Bd, y otras enfermedades infecciosas de anfibios, en el país.
Contar con una nomenclatura taxonómica uniforme y estable para evitar sobre o subestimar la riqueza de especies en la conservación y para
tener una legislación adecuada. Los cambios constantes y radicales en la taxonomía de los anfibios pueden traer consecuencias nefastas a la
conservación biológica. Es necesario generar mecanismos de redes de información adecuados y expeditos para garantizar la actualización de los
cambios nomenclaturales a diferentes sectores: la comunidad de herpetólogos, tomadores de decisiones, comunidades locales, entre otros actores.
Se identificaron diversos desafíos y problemas para la conservación de los anfibios:
Problemas de financiación en investigación que pueden ser solventados a partir de convocatorias para investigación en anfibios por parte de
CARs, COLCIENCIAS, ONGs, y cooperación extranjera. Las asociaciones gremiales, tales como la Asociación Colombiana de Zoología y la
Asociación Colombiana de Herpetología, podrían generar programas de financiación de investigación sobre especies amenazadas y con datos
deficientes para ser recategorizadas en una actualización del libro rojo de los anfibios de Colombia.
En Colombia, los investigadores deben publicar los resultados de sus investigaciones, con el fin de informar a la comunidad científica sus
resultados, evitar duplicar trabajos en el país, no cometer los mismos errores en las investigaciones y así construir nuevos conocimientos basados en
preguntas de investigación surgidas de trabajos anteriores.
Problemas legales, sociales, políticos y económicos para la sostenibilidad financiera en el tiempo de las acciones de conservación in situ.
Problemas de obtención de permisos de acceso a recursos genéticos y de investigación (y colecta) científica. Se requiere contar con abogados
ambientales expertos en la lectura de la legislación ambiental internacional para que nos expliquen la ley a los biólogos y carreras afines. A este
respecto, es indispensable que los investigadores del gremio muestren mayor interés por conocer y entender la legislación ambiental en este tema
para lograr un mayor nivel de incidencia a nivel nacional, regional o local.
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Herramienta para la conservación
La conservación biológica requiere herramientas robustas para tomar decisiones lo más pronto posible. En este sentido, existen algunas líneas de
investigación, como las abordadas en este simposio, que deben ser desarrolladas de manera más eficiente, articulada y concertada a nivel nacional
para priorizar preguntas de investigación encaminadas al manejo y conservación de los anfibios. Sin embargo, para que la conservación biológica
pueda ser sostenible en el tiempo, los esquemas de conservación deben superar los costos de oportunidad de otras actividades extractivas y
productivas en el país. Esto solo es posible si se asegura que las comunidades locales sean empoderadas, incrementen su gobernabilidad y tengan
satisfechas sus necesidades básicas (vivienda, educación, salud y alimentación) para que los modos de vida sostenibles puedan ser perpetuados en
pro de la conservación biológica. Así, las opciones reales de conservación con posibilidades de sostenibilidad financiera, son:
Acuerdos de conservación basados en especies sombrilla, iconos carismáticos o especies endémicas para una región y mediante educación
ambiental focalizada que pueda generar sentido de pertenencia en la comunidad.
Incentivos económicos y tributarios (e.g. reducción de impuestos, valorización de predios).
MDL forestal que permite incrementar la conectividad y permeabilidad en matrices seminaturales haciendo uso de herramientas del paisaje
(cercas vivas, arreglos silviculturales, entre otros) que buscan incrementar la captura de carbono en una región.
REDD + que permite evitar la deforestación y degradación de selvas y bosques con aportes económicos a las comunidades locales
provenientes de bonos de carbono forestal.
Monitoreo participativo que genera sentido de apropiación en la comunidad, asegura la sostenibilidad en el tiempo de los monitoreos a largo
plazo y es compatible con actividades eco-turísticas de bajo impacto (e.g. grupos de observadores de fauna)
Retos futuros para los herpetólogos de Colombia
Definir un Plan de Acción para la Conservación de los Anfibios concertado entre la Asociación Colombiana de Herpetología, las Universidades
y ONGs ambientales del país y el Ministerio de Ambiente Vivienda y Desarrollo Territorial-MAVDT.
Posicionar el tema de la conectividad del hábitat para la conservación de los anfibios (y de otros grupos) de tal forma que logre permear las
políticas de desarrollo y sus distintas carteras.
Apoyar técnicamente a los tomadores de decisiones de entidades del Sistema Nacional Ambiental - SINA para que cumplan sus funciones en el
tema de conservación biológica y lograr permear la Política Pública a través de la ordenación del territorio: planes de gestión de las CARs, planes de
UMATAS, POT, POMCA, EOT, entre otros.
Estandarizar la implementación de los protocolos de muestreo en el país para poder comparar resultados entre diferentes estudios, en
búsqueda de patrones robustos a nivel nacional que permitan tomar decisiones acordes con la situación de cada especie o hábitat.
Es necesario que la investigación tenga una dimensión multidisciplinaria para que las sinergias entre colegas de diferentes áreas del
conocimiento permita profundizar y complementar de manera adecuada las líneas de investigación.
La Asociación Colombiana de Herpetología tiene el reto, apoyado por todos los herpetólogos, de consolidar e integrar el conocimiento sobre la
historia natural y autoecologia de las especies del país. Esta información debe ser utilizada periódicamente para recategorizar a los anfibios de
Colombia en estados de amenaza, reduciendo cada vez más el grado de desconocimiento de especies categorizadas como con “datos deficientes”.
Mejorar el estado de conocimiento de historia natural, autoecología y distribución geográfica de las especies categorizadas como “Datos
Deficientes -DD” a partir de trabajos de pregrado y posgrado.
Determinar y priorizar periódicamente las especies claves que requieran de un manejo de conservación ex situ (manejo en cautiverio). En el
2007 la organización Amphibian Ark priorizó 200 especies colombianas que deberían ser reevaluadas con cierta periodicidad:
http://www.amphibianark.org/about-us/aark-activities/planning-workshops/
Evaluar los avances de la estrategia de conservación ex situ no solo como estrategia de educación ambiental sino para la conservación de
anfibios y evaluar los criterios con los cuales se están priorizando las especies de estudio. Este tema merece una revisión previa al Plan de Acción
para la Conservación de los Anfibios en Colombia para definir su eficacia en la reintroducción, supervivencia y persistencia de individuos en vida
silvestre.
Hacer una divulgación masiva a todo nivel, sobre la importancia de los anfibios, los servicios que nos prestan, su crítico declive y la importancia
de detener el tráfico ilícito y controlar la deforestación. Publicar artículos científicos, divulgar el tema en revistas, periódicos, blogs en internet, hacer
talleres con las comunidades locales, e impulsar iniciativas como “Salvar a las Ranas” (e.g. “Save the Frogs Day” el 29 de abril de 2011
http://www.savethefrogs.com/day/), entre otras estrategias. De esta manera podremos asegurar la participación informada del público general que
pueda generar presiones sobre los gobiernos, en pro de la conservación de la biodiversidad.
Finalmente los asistentes a la mesa redonda nos comprometemos a invitar a los herpetólogos de Colombia para iniciar un trabajo de grupo
encaminado a formular el Plan de Acción para la Conservación de los Anfibios de Colombia para lo cual, el próximo paso será la creación de la
alianza para la conservación de anfibios en Colombia que inicialmente será impulsada por Wildlife Conservation Society-WCS y será canalizada a
través de la Asociación Colombiana de Herpetología – Ach. En la actualidad se está creando una red de correos electrónicos a través de la cual se
convocará a los herpetólogos colombianos para hacer parte de este importante proceso. Por lo pronto, el presente trabajo busca tener una breve
revisión del estado del arte en los factores que amenazan la supervivencia de los anfibios en el país y propone algunas necesidades y retos de
investigación científica, plantea algunos desafíos para la conservación de los anfibios en Colombia.
AGRADECIMIENTOS
Queremos agradecer sinceramente a todas las personas que presentaron sus trabajos de investigación y a los que asistieron al “Primer Simposio de
prioridades en la conservación de anfibios ante su crisis global” en el marco del III Congreso Colombiano de Zoología. Así mismo queremos resaltar
la asistencia y participación proactiva de los 70 herpetólogos que hicieron parte de la mesa redonda, aportando significativamente a los objetivos del
simposio con sus preguntas y comentarios. Esperamos que en la presente reseña se hayan plasmado satisfactoriamente sus requerimientos,
necesidades e inquietudes y que durante el año 2011, y en adelante, podamos continuar generando sinergias y aprendiendo de experiencias
exitosas de acciones para mitigar los factores que amenazan a los anfibios a nivel local, regional y nacional.
REFERENCIAS
AmphibiaWeb 2010. Information on amphibian biology and conservation. [web application]. 2010. Berkeley, California: AmphibiaWeb. Available:
http://amphibiaweb.org/. (Accessed: 2010)
Andrews, K. M., J. W. Gibbons y D. M. Jochimsen. 2008. Ecological effects of roads on amphibians and reptiles: A literature review. Págs. 121-
143. En:In J. C. Mitcheell, R. E. J. Brown y B. Bartholomew (eds.). Urban Herpetology. Salt Lake City Utah USA: Society for the Study of
Amphibians and Reptiles.
Asociación Colombia de Zoología. 2010. Trabajos presentados durante el simposio Z6 de “Prioridades en la conservación de anfibios ante su
crisis global” 35-49 pp. En: Asociación Colombiana de Zoología. 2010. Creando un clima para el cambio: La biodiversidad, servicios para la
Memorias del congreso III Congreso Colombiano de Zoología
Creando un clima para el cambio: La biodiversidad, servicios para la humanidad
18
humanidad.. III Congreso Colombiano de Zoología, Libro de resúmenes. Asociación Colombiana de Zoología. Disponible en línea:
www.iiicongresocolombianodezoologia.org
Baptiste M.P. y C. Múnera. 2010. Análisis de riesgo de vertebrados terrestres introducidos en Colombia (Anfibios, Reptiles, Aves y Mamiferos).
En: Baptiste M.P., Castaño N., Cárdenas D., Gutiérrez F. P., Gil D.L. y Lasso C.A. (eds). 2010. Análisis de riesgo y propuesta de
Categorización de especies introducidas para Colombia. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt. Bogotá, D.
C., Colombia. 149-199 p.
Becker, C., Fonseca, C., Baptista, C., Baptista, R. y Prado, P. 2007. Habitat Split and the Global Decline of Amphibians. Sciencie. 318: 1775-
1777.
Beebee, T. J. C., R. J. Flower y A. C. Stevenson. 1990. Decline of the natterjack toad Bufo calamita in Britain: Paleoecological, documentary and
experimental evidence for breeding acidification. Biological Conservation 53: 1-20.
Bielby J., Cooper N., Cunningham A.A., Garner T.W.J. y Purvis A. 2008. Predicting susceptibility to future declines in the world's frogs.
Conservation Letters 1:82-90.
Brumm, H. y Slabbekoorn, H. 2005. Acoustic communication in noise. Advances in the Study of Behavior 35:151-209.
Cáceres-Andrade, S. y Urbina-Cardona, J.N. 2009. Ensamblajes de anuros de sistemas productivos y bosques en el piedemonte llanero,
Departamento del Meta, Colombia. Caldasia 31(1):175-194.
Castro-Herrera, F. y Bolívar-García, W. 2010. Libro Rojo de los Anfibios el Valle del Cauca. En: Colombia 2010. Editorial Feriva. 200 p.
Cooper, N., Bielby, J., Thomas, G.H. y Purvis, A. 2008. Macroecology and extinction risk correlates of frogs. Global Ecology and Biogeography
17:211-221.
Corredor, G., Velásquez, B., Velasco, J., Castro, F., Bolívar, W., y Salazar, M. 2010. Plan de acción para la conservación de los anfibios del
Valle del Cauca. CVC, Fundación Zoológica de Cali y Universidad del Valle. Santiago de Cali. 41 p.
Crawford A.J., Lips K.R. y Bermingham E. 2010. Epidemic disease decimates amphibian abundance, species diversity, and evolutionary history
in the highlands of central Panama. Proceedings of the National Academy of Sciences USA 107: 13777-13782.
Crump, M.L. 2003. Conservation of amphibians in the New World tropics. En: Semlitsch, R.D. (Ed.), Amphibian Conservation. Smithsonian
Institution, USA, pp. 53–69.
Daza Vaca, J. D. y F. Castro Herrera. 2000. Hábitos alimenticios de la rana toro (Rana catesbeiana) Anura: Ranidae, en el Valle del Cauca,
Colombia. Rev. Acad. Colomb. Cienc. 23(Suplemento Especial): 265-274.
Fahrig, L. y T. Rytwinski. 2009. Effects of roads on animal abundance: an empirical review and synthesis. Ecology and Society 14(1): 21. [online]
URL: http://www.ecologyandsociety.org/vol14/iss1/art21/
Fisher, M.C., Garner, T.W.J., Walker S.F. 2009. Global emergence of Batrachochytrium dendrobatidis and amphibian chytridiomycosis in space,
time, and host. Annual Review of Microbiology 63:291-310.
Flechas, S.V., Medina, E., Crawford, A., Silva, C., Corredor, G., Restrepo, S., Cárdenas, M. y Amezquita, A. 2010. Interacciones rana - quitridio
en especies colombianas: más allá de la prueba diagnóstica. En: Asociación Colombiana de Zoología. 2010. Creando un clima para el cambio:
La biodiversidad, servicios para la humanidad. III Congreso Colombiano de Zoología, Libro de resúmenes. Asociación Colombiana de Zoología.
Pp. 41.
Gardner, T.A., Barlow, J. y C.A. Peres. 2007. Paradox, presumption and pitfalls in conservation biology: The importance of habitat change for
amphibians and reptiles. Biological Conservation 138:166-179.
Gascon, C., Lovejoy, T.E., Bierregaard, R.O., Malcolm, J.R., Stouffer, P.C., Vasconcelos, P., Laurance, W.F., Zimmerman, B., Tocher, M., and
Borges, S. 1999. Matrix habitat and species persistence in tropical forest remnants. Biological Conservation 91: 223–229.
Gerhardt, H. C. y Huber, F. 2002. Acoustic communication in insects and anurans: common problems and diverse solutions: The University of
Chicago Press.
Goka, K., J. Yokoyama, Y. Une, T. Kuroki, K. Suzuki, M. Nakahara, A. Kobayashi, S. Inaba, T. Mizutani, y A. D. Hyatt. 2009. Amphibian
chytridiomycosis in Japan: distribution, haplotypes and possible route of entry into Japan. Molecular Ecology 18:4757-4774.
Hoffmann M, Hilton-Taylor C, Angulo A, Böhm M, Brooks TM, Butchart SHM, et al. 2010. The Impact of Conservation on the Status of the
World's Vertebrates. Science 330:1503-1509.
IUCN. 2010. IUCN Red List of Threatened Species. Version 2010.4. <www.iucnredlist.org>. Downloaded on 17 December 2010.
James, T. Y., A. P. Litvintseva, R. Vilgalys, J. A. T. Morgan, J. W. Taylor, M. C. Fisher, L. Berger, C. Weldon, L. du Preez, y J. E. Longcore.
2009. Rapid global expansion of the fungal disease chytridiomycosis into declining and healthy amphibian populations. PLoS Pathogens
5:e1000458.
Kaiser, K. y Hammers, J. L. 2009. The effect of anthropogenic noise on male advertisement call rate in the neotropical treefrog, Dendropsophus
triangulum. Behaviour 146:1053-1069.
Kielgast, J., D. Rödder, M. Veith, y S. Lötters. 2010. Widespread occurrence of the amphibian chytrid fungus in Kenya. Anim. Cons. 13:36-43.
Laurance, W. F y Useche, D.C. 2009. Environmental synergisms and extinctions of tropical species. Conservation Biology 23: 1427-1437.
Lips K.R., Diffendorfer J., Mendelson J.R. y Sears, M.W. 2006. Riding the wave: reconciling the roles of disease and climate change in
amphibian declines. PLoS Biology 6: e72.
Lips, K.R. and M. A. Donnelly. 2005. Lessons from the Tropics. En: Amphibian Declines: The conservation status of United States Species.
Lanoo, M. (ed.). University of California Press. U.S.A.
Lynch, J. 2005. An alert concerning a possible threat to the amphibian fauna east of the Andes: discovery of the American Bullfrog in eastern
Colombia. Rev. Acad. Colomb. Cienc. 29 (113): 589-590.
Lynch, J. y Suárez-Mayorga, A. 2002. Análisis Biogeográfico de los Anfibios Paramunos. Caldasia 24(2): 471-480.
Lynch, J.D. 1986. Origins of the high Andean herpetological fauna. En: F. Vuilleumier y M. Monasterio (eds.). High Altitude Tropical
Biogeography. Oxford University Press, Oxford, Pp. 478-499.
Marsh, D.M. y Pearman, P.B., 1997. The effects of habitat fragmentation on the abundance of two species of terrestrial leptodactylid frogs in an
Andean montane forest. Conservation Biology 11: 1323–1328.
Mazzoni, R.. Cunningham, A.A., Daszak, P., Apolo, A.,Perdomo, E. y Speranza, G. 2003. Emerging Pathogen of Wild Amphibians in Frogs
(Rana catesbeiana) Farmed for International Trade. Emerging Infectious Diseases 9: 995-998.
Mueses-Cisneros, J.J. y Ballén, G. 2007. Un nuevo caso de alerta sobre posible amenaza a una fauna nativa de anfibios en Colombia: Primer
reporte de la rana toro (Lithobates catesbeianus) en la sabana de Bogotá. Revista de la Academia Colombiana de Ciencias, 31(118):65-166.
Navas, C. A., y L. Otani. 2007. Physiology, environmental change, and anuran conservation. Phyllomedusa 6:83-103.
Navas, C.A. 2003. Herpetological diversity along Andean elevational gradients: links with physiological ecology and evolutionary physiology.
Comparative Biochemistry and Physiology Part A 133: 469–485.
Navas, C.A. 2005. Patterns of distribution of anurans in high Andean tropical elevations: insights from integrating biogeography and evolutionary
physiology. Integrative and Comparative Biology 46: 82–91.
Neckel-Oliveira, S., y C. Gascon. 2006. Abundance, body size and movement patterns of a tropical treefrog in continuous and fragmented
forests in the Brazilian Amazon. Biological Conservation 128:308-315.
Ochoa-Ochoa, L. Urbina-Cardona, J.N., Flores-Villela, O., Vázquez, L-B and Bezaury-Creel, J. 2009. The role of land protection through
governmental protected areas and social action in biodiversity conservation: the case of Mexican amphibians. PlosOne: 4(9):e6878.
Memorias del congreso III Congreso Colombiano de Zoología
Creando un clima para el cambio: La biodiversidad, servicios para la humanidad
19
Osorno, M., 1999. Evaluación del efecto de borde para poblaciones de Eleutherodactylus viejas (AMPHIBIA: ANURA: LEPTODACTYLIDAE),
frente a corredores de servidumbre en diferente estado de regeneración, en dos bosques intervenidos por líneas de transmisión eléctrica de alta
tensión. Revista de la Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales (23): 347-356
Parris, K. M. 2002. More bang for your buck: The effect of caller position, habitat and chorus noise on the efficiency of calling in the spring
peeper. Ecological Modelling 156: 213-224.
Parris, K. M. y Schneider, A. 2009. Impacts of traffic noise and traffic volume on birds of roadside habitats. Ecology and Society 14:29. [online]
URL: http://www.ecologyandsociety.org/vol14/iss21/art29/.
Quintero-Marín, M.P. 2008. Estimating infection level and vulnerability of Andean frogs to the pathogenic fungus, Batrachochytrium
dendrobatidis. Magister thesis. Universidad de los Andes, Bogota. 27 p.
Rohr, J.R., Raffel T.R., Romansic J.M., McCallum H. y Hudson P.J. 2008. Evaluating the links between climate, disease spread, and amphibian
declines. Proceedings of the National Academy of Sciences 105: 17436-17441.
Rosenblum, E.B., Voyles J., Poorten T.J. y Stajich, J.E. 2010. The deadly chytrid fungus: A story of an emerging pathogen. PLoS Pathogens 6:
e1000550.
Rueda Almonacid, J.V. 2000. Situación actual y problemática generada por la introducción de “Rana Toro” a Colombia. Rev. Acad. Colomb.
Cienc. 23 (Suplemento Especial):367-393.
Rueda Almonacid, J.V., Lynch., J.D. y Amezquita, A. (eds). 2004. Libro rojo de anfibios de Colombia. Serie de Libros Rojos de Especies
Amenazadas de Colombia. Conservación Internacional Colombia, Instituto de Ciencias Naturales – Universidad Nacional de Colombia,
Ministerio del Medio Ambiente, Bogotá, D. C. Colombia. 384 pp.
Ruiz, A y Rueda-Almonacid, J.V. 2008. Batrachochytrium dendrobatidis and Chytridiomycosis in Anuran Amphibians of Colombia. Ecohealth
5:27-33.
Santos-Barrera, G. y Urbina-Cardona, J.N. 2011. The role of the matrix-edge dynamics of amphibian conservation in tropical montane
fragmented landscapes. Revista Mexicana de Biodiversidad 82(2): in press
Sarkar, S., Pressey, R. L., Faith, D. P., Margules, C. R., Fuller, T., Stoms, D. M., Moffett, A., Wilson, K. A., Williams, K. J., Williams, P. H., y S.
Andelman. 2006. Biodiversity Conservation Planning Tools: Present Status and Challenges for the Future. Annual Review of Environment and
Resources 31: 123–159.
Schlaepfer, M. y Gavin, T. 2001. Edge effects on lizards and frogs in tropical forest fragments. Conservation Biology 15(4): 1079-1090.
Schloegel, L. M., C. M. Ferreira, T. Y. James, M. Hipolito, J. E. Longcore, A. D. Hyatt, M. Yabsley, A. M. C. R. P. F. Martins, R. Mazzoni, A. J.
Davies, y P.
Daszak. 2010. The North American bullfrog as a reservoir for the spread of Batrachochytrium dendrobatidis in Brazil. Anim. Cons. 13:53-61.
Schoegel, L.M., Picco, A.M., Kilpatrick, A.M., Davies, A.J. y Hyatt, A.D. 2009. Magnitude of the US trade in amphibians and presence of
Batrachochytrium dendrobatidis and ranavirus infection in imported North American bullfrogs (Lithobates catesbeianus). Biological Conservation
142:1420-1426.
Seimon, T.A., Seimon, A., Daszak, P., Halloy, S.R.P., Schloegel, L.M., Aguilar, C.A., Sowell, P., Hyatt, A.D., Konecky, B. y Simmons, J.E. 2007.
Upward range extension of Andean anurans and chytridiomycosis to extreme elevations in response to tropical deglaciation. Global Change
Biology 13: 288-299.
Sodhi, N. S., Bickford, D., Diesmos, A. C., Lee, T. M., Koh, L. P., Brook, B. W., Sekercioglu, C. H. y Bradshaw, C.J.A. 2008. Measuring the
Meltdown: Drivers of Global Amphibian Extinction and Decline. PLoS ONE 3: e1636.
Sparling, D. W., G. M. Fellers y L. L. McConnell. 2001. Pesticides and amphibian population declines in California, USA. Environmental
Toxicology and Chemistry, 20: 1591-1595.
Sun, J. W. C. y Narins, P. M. 2005. Anthropogenic sounds differentially affect amphibian call rate. Biological Conservation, 121: 419-427.
Urbina-Cardona, J. N. and Loyola R.D. 2008. Applying niche-based models to predict endangered-hylid potential distributions: are neotropical
protected areas effective enough? Tropical Conservation Science Vol.1 (4):417-445.
Urbina-Cardona, J.N. 2008. Conservation of Neotropical herpetofauna: research trends and challenges. Tropical Conservation Sciences Vol.1
(4):359-375.
Urbina-Cardona, J.N. and Flores-Villela, O. 2010. Ecological-Niche Modeling and Prioritization of Conservation-Area Networks for Mexican
Herpetofauna. Conservation Biology 24(4):1031-1041.
Urbina-Cardona, J.N. y Castro, F. 2010. Distribución Actual y Futura de Anfibios y Reptiles con Potencial Invasor en Colombia: Una
Aproximación Usando Modelos de Nicho Ecológico. Pp 65-72. En: Varela, A. (ed.) Biodiversidad y Cambio Climático. IDEAM, Proyecto INAP,
Componente “B” Alta Montana - Pontificia Universidad Javeriana, Bogota, Colombia. ISBN 978-958-44-6497-2.
Urbina-Cardona, J.N., Olivares-Pérez, M. y Reynoso, V.H. 2006. Herpetofauna diversity and microenvironment correlates across the pasture-
edge-interior gradient in tropical rainforest fragments in the region of Los Tuxtlas, Veracruz. Biological Conservation 132:61-75.
Velásquez, B.E., Castro-Herrera, F., Bolivar-G, W. y Herrera-Montes, M.I. 2008. Infección por el hongo quitrido Batrachochytrium dendrobatidis
en anuros de la Cordillera Occidental de Colombia. Herpetotropicos - Journal On Tropical Amphibians And Reptiles 4: 65 – 70.
Voyles J, Young S, Berger L, Campbell C, Voyles WF, Dinudom A, et al. Pathogenesis of chytridiomycosis, a cause of catastrophic amphibian
declines. Science. 2009;326:582–5.
Vredenburg V.T., Knapp R.A., Tunstall T.S. y Briggs C.J. 2010. Dynamics of an emerging disease drive large-scale amphibian population
extinctions. Proceedings of the National Academy of Sciences 107:9689-9694.
Walker S.F., Jaime B., Gomez V., Garner T.W.J., Cunningham A.A., Schmeller D.S., Ninyerola, M. Henk, D.A. Ginestet, C. Arthur, C-P. y Fisher,
M.C. 2010. Factors driving pathogenicity vs. prevalence of amphibian panzootic chytridiomycosis in Iberia. Ecology Letters 13:372-382.
Weldon C., du Preez L.H., Hyatt A.D., Muller R. y Speare R. 2004. Origin of the amphibian chytrid fungus. Emerging Infectious Diseases
10:2100-2105.
Wells, K. D. 2001. The energetics of calling frogs. En: Anuran communication (Ed. by M. J. Ryan, ed.), pp. 45-60. Washington DC: Smithsonian
Institution Press.
Whiles M.R., Lips K.R., Pringle C.M., Kilham S.S., Bixby R.J., Brenes R., et al. 2006. The effects of amphibian population declines on the
structure and function of Neotropical stream ecosystems. Frontiers in Ecology and the Environment 4:27-34.
Wikelski, M., y S. J. Cooke. 2006. Conservation physiology. Trends Ecol Evol 21:38-46.